Мозаика ганглионарных клеток: что именно глаз сообщает нашему мозгу?

В издательстве «Альпина Паблишер» вышла книга гарвардского нейробиолога Ричарда Маслэнда «Как мы видим? Нейробиология зрительного восприятия». Автор объясняет, как наш мозг перерабатывает и осмысляет визуальную информацию, благодаря чему мы распознаем лица и знакомые объекты. Маслэнд рассказывает о всех частях организма, задействованных в зрительном процессе: от сетчатки глаза до зрительных центров в височной коре мозга. Публикуем фрагмент из главы, посвященной тому, что именно глаз сообщает мозгу.

Теперь, когда мы познакомились с основными участниками работы сетчатки, мы можем перейти к следующему этапу — к обретению понимания того, как они передают зрительную информацию остальной нервной системе.

Вы помните главный принцип: разрешающая способность зрения определяется плотностью мозаики ганглионарных клеток на сетчатке — аналогично тому, как плотность пикселей на экране определяет его разрешение. Проще говоря, чем плотнее расположены ганглионарные клетки, тем острее зрение.

Вы также знаете некоторые базовые принципы того, как сетчатка воспринимает зрительные раздражители: одни ганглионарные клетки реагируют преимущественно на действие светового стимула, другие на его ослабление, при этом некоторые из них генерируют короткий транзиторный ответ, другие — устойчивый ответ на протяжении всего времени действия стимула.

Разумеется, этим знания современной науки о ганглионарных клетках не исчерпываются. Недавние исследования показали, что у большинства млекопитающих насчитывается более различных типов ганглионарных клеток, каждый из которых отвечает за восприятие определенных аспектов зрительного раздражителя. Далее я расскажу вам о некоторых из этих типов. Но детали не так важны, как понимание главного, а именно того, что ганглионарные клетки формируют окончательные сообщения, которые сетчатка посылает в головной мозг. Это единственные сообщения, которые мозг получает от глаза, поэтому они полностью определяют то, что наш мозг знает о видимом мире и каким он его «видит».

«Умные» ганглионарные клетки

Помимо уже известных нам четырех типов ганглионарных клеток сетчатки (с транзиторными или устойчивыми on- или off-ответами) существуют и другие. Среди «умных» типов ганглионарных клеток лучше всего изучены клетки с избирательной чувствительностью к направлению, которые реагируют на движение стимула в одном направлении и не реагируют на движение того же стимула в противоположном направлении. Другими словами, такая клетка реагирует на направление движения независимо от конкретного визуального объекта. Ей неважно, что именно движется через ее рецептивное поле — светлая часть объекта или темная (что с точки зрения физики является совершенно другим стимулом), точечное световое пятно или крупный объект, — если этот раздражитель движется, скажем, слева направо, клетка возбуждается. На рисунке ниже пунктирной линией обозначено рецептивное поле клетки; маленьким кружком внутри него — зрительный стимул. Клетка реагирует на движение стимула, чей размер меньше ее рецептивного поля, независимо от того, в какой части поля происходит это движение. В основе этой способности лежит изобретательный нейронный механизм. Я не буду здесь вдаваться в детали, но, когда наши немецкие коллеги в 2015 г. разрешили эту загадку, мы все праздновали победу.

Нам известно, что этот тип клеток, в частности, помогает контролировать положение глаз во время движения. Подумайте, что происходит, когда вы смотрите в окно быстро движущегося поезда или автомобиля. Видимая картина стремительно уносится назад, и, если бы мы были способны удерживать глаза в неподвижном состоянии, мы бы видели размытое изображение. На самом деле мы не можем сознательно помешать глазам следить за движущимся объектом: они перемещаются назад вслед за ним вперед, навстречу ему. Если вы сомневаетесь в этом, попросите кого-нибудь последить за вашими глазами, когда вы смотрите в боковое окно мчащегося автомобиля.

Важную роль в этом рефлексе играют ганглионарные клетки сетчатки, избирательные в отношении направления. Когда изображение объекта перемещается по сетчатке, эти чувствительные к направлению нейроны возбуждаются и сообщают мозгу, что изображение движется и в каком именно направлении. Эта информация передается в соответствующий отдел мозга, который посылает ответные команды глазным мышцам, приказывая им двигать глазами определенным образом, чтобы стабилизировать изображение на сетчатке.

Этот рефлекс важен не только при езде в поезде или автомобиле. С аналогичной проблемой мы сталкивается и при ходьбе, причем характер движения здесь намного сложнее: когда мы идем, то, по сути, перепрыгиваем из точки в точку. Нашим глазам приходится приспосабливаться к этой своеобразной траектории, и они делают это благодаря избирательным к направлению ганглионарным клеткам, которые помогают компенсировать эти сложные движения и стабилизировать воспринимаемое изображение во время ходьбы. Попросите кого-нибудь подвигать страницу с крупным шрифтом из стороны в сторону перед вашими глазами в то время, как вы стараетесь неподвижно смотреть прямо перед собой, — вот так выглядел бы мир без механизмов стабилизации изображения.

Еще один тип «умных» ганглионарных клеток сетчатки — детекторы локальных контуров (local edge detector). Эти клетки реагируют на очень медленное движение крошечного пятна в пределах своего рецептивного поля. Крупные раздражители их не возбуждают — на самом деле их не привлекает практически ничего из того, что можно увидеть на уровне земли. Уильям Левик, открывший этот тип клеток в сетчатке кроликов, предположил, что это может быть эволюционной адаптацией зрения животного, которое является объектом охоты. Например, именно такой крошечный движущийся стимул генерирует на сетчатке ястреб, медленно кружащий высоко в небе. Этот тип ганглионарных клеток был обнаружен в большом количестве у наземных грызунов, в том числе у мышей, которым также необходимо следить за небом, опасаясь угрозы нападения.

Впервые такие нейроны с избирательным восприятием были найдены в сетчатке лягушек. Тогда исследователи — вполне логично — сочли их детектором насекомых. Но на лягушек также охотятся ястребы. Так какова же на самом деле роль этих клеток — обнаруживать хищников или мелкую добычу — насекомых? Ответ таков, что пока у нас нет окончательного ответа. Чтобы точно определить предназначение этих и других типов клеток, нам прежде всего необходимо понять процесс зрительного восприятия в целом — как мозг вычисляет и формирует картину видимого мира на основе всех поступающих в него входных данных. Пока же нам придется довольствоваться антропоцентричными предположениями о поведении этих клеток, которые, впрочем, напоминают нам об одной важной вещи: эволюция создала эти причудливые нейроны с одной главной целью — помочь данному живому виду выжить в его конкретном видимом мире.

Последний пример — тип клеток со скучным названием «подавляемые контрастом клетки». Вся их реакция заключается в том, что, когда в их рецептивное поле попадает край объекта, они замолкают. Только подумайте: край — с его выраженным перепадом освещенности — не вызывает у них никакой реакции! Причем эти клетки не просто замолкают, но сохраняют молчание, пока край находится в их поле зрения. Их отличительной особенностью, также описанной Левиком, является высокий уровень спонтанной активности в отсутствие стимуляции. В результате, когда клетки вдруг замолкают, этот сигнал привлекает внимание экспериментатора — и предположительно мозга.

Я упомянул о подавляемых контрастом клетках, потому что их полезность для животных пока совершенно непонятна. И это не единственная загадка. Как я уже говорил, есть множество других типов клеток, о роли которых в зрительном восприятии мы пока можем только гадать. Мы знаем, что эти типы клеток существуют: они имеют характерную форму, равномерно покрывают сетчатку и кодируются разными наборами генов. Но у них нет такой простой и очевидной функции, как, например, функция определения движения. Так что в разнообразной мозаике ганглионарных клеток сетчатки в настоящее время остается еще много белых пятен.

Как мозаика ганглионарных клеток видит мир

До сих пор мы говорили в основном об отдельных типах ганглионарных клеток, каждый из которых посылает в мозг свой зрительный сигнал. Как известно, плотность ганглионарных клеток определяет остроту зрения. В человеческой сетчатке насчитывается около миллиона ганглионарных клеток. Как все это разнообразие типов клеток соединяется в единую машину, чтобы обеспечивать эффективное восприятие внешнего мира?

Давайте начнем с простого: с одного типа ганглионарных клеток, который сообщает мозгу об одном важном аспекте видимого мира. С одной стороны, эти клетки должны располагаться по всей сетчатке, чтобы избежать пробелов в восприятии данного конкретного аспекта. С другой стороны, избыток нейронного оборудования — это плохо. Поэтому сетчатка стремится использовать для выполнения каждой задачи минимально необходимое количество ганглионарных клеток каждого типа, и они покрывают поверхность сетчатки так, как показано на рисунке ниже.

Теперь давайте представим сетчатку, содержащую не один, а три типа ганглионарных клеток. На рисунке ниже каждый тип обозначен своим цветом.

Предположим, что один из этих типов — стандартные on-клетки; второй — клетки, избирательные в отношении направления; третий — клетки, подавляемые контрастом. На рисунке выше показано, что поверхность сетчатки «вымощена» всеми тремя типами клеток, но ни один не покрывает всю поверхность полностью. Два из трех типов клеток отсутствуют на каждом отдельно взятом участке. Если бы наша сетчатка действительно была организована таким образом, мы бы страдали пробелами в зрительном восприятии — точнее говоря, пробелами в восприятии конкретного видимого свойства, за которое отвечает отсутствующий тип клеток. Например, если бы на этом участке отсутствовали клетки, избирательные в отношении направления, мы бы не могли видеть движущиеся стимулы. (Есть несчастные люди, которые рождаются без этого типа нейронов, из-за чего их глаза постоянно совершают быстрые осцилляторные движения из стороны в сторону.)

В действительности каждый из трех типов ганглионарных клеток покрывает сетчатку независимо от других типов, как показано на рисунке ниже. Мозаика каждого типа клеток накладывается на все остальные. Таким образом, если ткнуть иголкой в сетчатку в любой точке, то в нашем примере вы попадете в рецептивные поля всех трех видов ганглионарных клеток.

Видимый мир проецируется как изображение на сетчатку глаза, и это приводит нас к важному факту о механизме зрительного восприятия: о каждой точке видимого мира мозг получает информацию примерно от 30 различных анализаторов (ганглионарных клеток), каждый из которых сообщает об определенном свойстве этого мира в данной точке.

На рисунке на следующей странице перечислены некоторые из параметров конкретной точки изображения, о которых сетчатка сообщает головному мозгу (точка расположена на плече баскетболиста и обозначена черным кружком). Итак, разные типы нейронов сетчатки посылают в мозг разные сигналы. Например, один набор нейронов сигнализирует мозгу о том, что данная часть видимого объекта движется вправо, влево, вверх или вниз. Другой набор нейронов сообщает о ее цветовом спектре. Детекторы локальных краев, наоборот, посылают слабый сигнал, так как в этой части изображения нет границ и локальных контуров и они видят более-менее однородное поле. Наконец, вопросительными знаками обозначены сигналы остальных типов ганглионарных клеток, о существовании которых мы знаем благодаря их специфической анатомии и экспрессии генов, но нам ничего не известно о том, о каких именно проявлениях видимого мира они сообщают мозгу.

Другой способ проиллюстрировать ту же идею — вообразить, каким бы мы видели мир, если бы в нашей сетчатке отсутствовали те или иные типы ганглионарных клеток. На рисунке на следующей странице представлены два таких изображения (сделанных с помощью Adobe Photoshop): без чувствительных к краям ганглионарных клеток видимый нами мир был бы таким же расплывчатым и нечетким, как изображение президента Линкольна слева; и наоборот, если бы видимая нами картина формировалась только чувствительными к краям нейронами, она была бы слишком резкой, лишенной оттенков, как изображение в центре. Совместная работа этого и других типов клеток дает нам привычное изображение с выраженными контурами и нюансами, как портрет Линкольна справа.

Тридцать разных параметров в каждой точке — это огромное количество информации, которая, безусловно, очень полезна, — но как мозгу переработать весь этот объем? Как все эти разрозненные сигналы, на которые скрупулезно раскладывается исходное изображение, собираются в единую картину видимого мира? То, что субъективно кажется нам целостным изображением, в действительности представляет собой совокупность множества различных репрезентаций. Как эти отдельные изображения вновь объединяются в единое целое — одна из главных загадок зрительного восприятия, о которой мы подробнее поговорим в последних главах.

До 2000-х гг. сетчатка считалась простой нервной системой, состоящей всего из нескольких основных типов клеток. Открытие 29 видов амакриновых клеток и 13 видов биполярных клеток шокировало ученых. На самом деле поначалу эта идея наткнулась на серьезное неприятие. «Да вы, анатомы, просто страдаете маниакальной одержимостью расчленять все на части, — обвиняли нас критики. — Вы считаете, что каждый новый отросток дает вам новый тип клеток». Но доказательства были неопровержимы: особая анатомическая структура клетки, как правило, дополнялась ее особой биохимией и физиологией, а это, в свою очередь, означало, что данная клетка играла в сетчатке особую, отличную от других роль. Другими словами, разные по форме клетки всегда выполняли разные функции.

Прежде существовали и другие намеки на то, что остальная часть нервной системы столь же сложна, но все они по большому счету игнорировались. После публикации моей лабораторией статьи об обнаружении 29 типов амакриновых клеток один авторитетный нейробиолог подсчитал, что в коре головного мозга может существовать около тысячи различных типов нейронов — что намного превышало любые предыдущие оценки. В конце концов ученые осознали, что сетчатка далеко не так проста, как считалось прежде, а остальная нервная система и вовсе умопомрачительно сложна.

На рисунке ниже показаны многие типы клеток, присутствующие в типичной сетчатке млекопитающих. Почему многие, а не все? Потому что уже после создания этого рисунка были открыты новые типы. Тем не менее этот рисунок хорошо иллюстрирует всю сложность нервной системы. Обнаружение такого количества разнообразных типов нейронов кардинально изменило наши представления о том, как функционирует сетчатка глаза: если раньше мы считали, что для понимания работы сетчатки нам достаточно исследовать несколько основных ее составляющих и их комбинаций, то теперь мы встали перед необходимостью изучить около сотни различных микросхем.

Лаконичная максима Стива Куффлера оказалась как нельзя более верной: изучая конкретное, мы действительно узнали кое-что важное об общем — то, что наша нервная система намного разнообразнее и, следовательно, гораздо сложнее в численном плане, чем предполагалось раньше. И узнали мы это, считая нейроны сетчатки.