Адаптивная радиация цихлид озера Танганьика началась почти сразу после его образования

Быстрое видообразование (адаптивную радиацию) цихлид больших африканских озер по праву называют «великим эволюционным экспериментом природы». В озерах Виктория, Малави и Танганьика из небольшого числа случайных вселенцев за непродолжительное по эволюционным меркам время развились сотни эндемичных видов, сильно различающихся по своему строению и образу жизни. Швейцарские биологи отсеквенировали полные геномы почти всех видов цихлид, обитающих в Танганьике, что позволило с небывалой детальностью реконструировать эволюционную историю местного «пучка видов». Выяснилось, что лишь три вида являются поздними вселенцами (их ближайшая родня живет не в Танганьике), а все остальные — около 240 видов, относящихся к 52 родам и 13 трибам, — возникли в ходе адаптивной радиации в самом озере. Судя по данным молекулярных часов, адаптивная радиация началась около 9 млн лет назад, что совпадает с возрастом озера. Освоение цихлидами доступного адаптивного пространства проходило в несколько этапов. Сначала резко выросло разнообразие формы тела, затем были периоды ускоренной диверсификации обычных (ротовых) и дополнительных (глоточных) челюстей, еще позже произошла взрывная диверсификация окраски. Поэтапный рост морфологического разнообразия цихлид отражает динамику освоения различных местообитаний и дробления экологических ниш. Обнаружена связь между числом видов в трибе, уровнем гетерозиготности рыб и признаками межвидовой гибридизации. Это говорит о том, что эпизодическая гибридизация может ускорять видообразование. Вопреки ожиданиям, не удалось найти связи между скоростью видообразования и числом мобильных генетических элементов и дуплицированных генов.

Впечатляющие «пучки видов» (species flocks) цихлид, сформировавшиеся за небольшое по эволюционным меркам время в некоторых африканских озерах, давно привлекают внимание биологов-эволюционистов. «Элементы» не раз рассказывали об этих замечательных рыбах и о важных эволюционных выводах, полученных в ходе их изучения (см. ссылки в конце новости).

Озеро Танганьика расположено в глубокой тектонической впадине, составляющей часть Восточно-Африканской рифтовой системы. Это одно из древнейших озер на планете: оно начало формироваться 9–12 млн лет назад (A. S. Cohen et al., 1993. Estimating the age of formation of lakes: An example from Lake Tanganyika, East African Rift system) — весьма почтенный возраст для озера, но не такой уж большой срок для эволюции.

В озере и впадающих в него реках живет около двух с половиной сотен эндемичных (нигде больше не встречающихся) видов цихлид, удивительно разнообразных по своей морфологии, экологии и поведению. Предполагается, что если и не все, то многие из них возникли в ходе адаптивной радиации (Adaptive radiation), то есть произошли от одного или немногих видов-предков, попавших в озеро в какой-то момент после его возникновения.

Современные методы секвенирования и анализа геномов позволили коллективу швейцарских биологов подвергнуть это предположение самой серьезной проверке. Ученые ловили цихлид с 2014 по 2017 год в 130 точках на озере и в его окрестностях. Собранная коллекция покрывает практически все видовое разнообразие цихлид Танганьики. Кроме того, она включает 18 видов из близлежащих рек и еще 32 вида из других регионов (они использовались в качестве внешних групп, см. Outgroup). В общей сложности было отсеквенировано 547 геномов. Для большинства видов брались геномы двух особей — самца и самки.

Это позволило построить самое надежное на сегодняшний день эволюционное дерево цихлид Танганьики (рис. 1). Главный вывод состоит в том, что все виды, кроме трех, восходят к общему предку, который, судя по откалиброванным с помощью палеонтологических данных молекулярным часам, жил 9,7 млн лет назад (95-процентный доверительный интервал: 10,1–9,1 млн лет). Таким образом, время жизни общего предка почти всех цихлид Танганьики совпадает со временем формирования озера. Учитывая, что все потомки этого предка являются эндемиками Танганьики и прилегающих рек, данный факт является веским аргументом в пользу того, что в озере действительно произошла адаптивная радиация. Вскоре после формирования озера в него попал вид-предок, чьи потомки в дальнейшем освоили самые разные экологические ниши, разделившись на множество эволюционных ветвей.

Только три местных вида оказались более поздними вселенцами: Coptodon rendalli, Oreochromis tanganicae и Tylochromis polylepis (их филогенетическое положение показано на рис. 1 справа вверху). Эти виды относятся к давно разошедшимся ветвям, другие представители которых живут не в Танганьике. Все остальные таксоны местных цихлид, а именно 13 триб, 52 рода и около 240 видов (в систематике на видовом уровне есть спорные моменты, поэтому число видов приблизительное), почти наверняка появились непосредственно в озере в ходе адаптивной радиации.

Адаптивная радиация основана на освоении различных местообитаний и дроблении ниш, поэтому логично предположить, что морфологическая диверсификация цихлид Танганьики была тесно связана с диверсификацией экологической. Иначе говоря, морфологические различия должны отражать различия в образе жизни (глубине обитания, диете, брачном поведении и др.).

Чтобы разобраться в динамике процесса, авторы попытались количественно оценить морфологическое и экологическое разнообразие цихлид Танганьики на разных этапах их эволюции. Морфологическое разнообразие оценивалось путем скрупулезного морфометрического анализа трех групп признаков, связанных с формой тела и строением челюстей: верхней ротовой, то есть обычной челюсти, и нижней глоточной (см.: Глоточные челюсти цихлид сначала обеспечили им успех, а потом обрекли на вымирание, «Элементы», 02.12.2015).

Экологическое разнообразие оценивалось по соотношению стабильных изотопов углерода и азота (?¹³C и ?¹⁵N) в мышечной ткани. Ранее было показано, что по величине ?¹³C можно судить о приуроченности озерных видов к донным или пелагическим сообществам: чем сильнее связь с дном, тем выше ?¹³C. Величина ?¹⁵N связана с трофическим уровнем: у хищников она максимальна, у продуцентов — минимальна. Авторы проверили эти закономерности на обитателях Танганьики и убедились, что они работают.

Изощренный статистический анализ всех этих показателей подтвердил, что выбранные морфологические признаки тесно связаны с экологией цихлид. Иными словами, по данным о форме тела и строении челюстей можно с известной долей уверенности судить об образе жизни вида. В частности, виды с высоким телом, обращенным книзу ртом и утолщенной нижней глоточной челюстью характеризуются высокими значениями ?¹³C и низкими значениями ?¹⁵N. Такие виды, как правило, держатся возле дна на мелководьях и предпочитают растительную диету. У цихлид с удлиненным телом, направленным вперед или вверх ртом и тонкими глоточными челюстями значения ?¹³C низкие, а ?¹⁵N — высокие, что соответствует пелагическому образу жизни и более высокому положению в пищевой цепи.

Сопоставляя морфологические данные с эволюционным деревом, авторы попытались оценить временную последовательность событий в ходе адаптивной радиации. При этом помимо трех «экологически значимых» групп признаков, о которых уже говорилось, использовались данные по окраске, которая у цихлид Танганьики очень разнообразна и отражает не только экологическую специфику, но и особенности брачного поведения и причуды полового отбора.

Главные результаты отражены на рис. 2.

Рис. 2. Скорость эволюции различных морфологических признаков и динамика расширения «морфологического пространства» в ходе адаптивной радиации цихлид Танганьики. Слева разными цветами показана скорость эволюционных изменений признаков в разных ветвях. Справа показана динамика расширения морфологического пространства по сравнению с модельной ситуацией, в которой признаки эволюционируют случайно (ненаправленно). Положительные значения на графиках соответствуют периодам морфо-экологической экспансии, когда цихлиды активно осваивали какие-то новые местообитания, образы жизни, диеты или брачные сигналы, что сопровождалось ростом морфологического разнообразия. Отрицательные значения соответствуют периодам дробления ниш, то есть более плотной упаковки видов в пределах уже освоенных областей адаптивного пространства. На каждом графике также показана монотонно возрастающая кривая, отражающая процент эволюционных линий, уже существовавших к данному моменту времени. Нужно помнить, что в исследовании учитывались только современные виды цихлид, хотя ясно, что многие виды, появившиеся в ходе адаптивной радиации, не дожили до современности. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature

По-видимому, освоение цихлидами доступного морфо-экологического пространства проходило в несколько этапов. На ранних стадиях адаптивной радиации (до 7 млн лет назад) шел стремительный рост разнообразия формы тела и строения нижней глоточной челюсти. Вероятно, это отражает быстрое освоение широкого спектра местообитаний и диет в недавно сформировавшемся озере, где было еще много свободных ниш, а значит и эволюционных возможностей.

Быстрый рост разнообразия верхних челюстей происходил позже: от 6 до 4 млн лет назад. Еще позднее, 1–2 млн лет назад, был второй период ускоренной диверсификации нижней глоточной челюсти. Возможно, эти процессы отражают более тщательное освоение уже используемых трофических ниш, то есть более глубокую пищевую специализацию цихлид Танганьики, или освоение каких-то новых кормовых ресурсов. В конце концов, не только цихлиды эволюционировали в озере: их кормовые объекты тоже могли наращивать свое разнообразие.

Что касается окраски, то ее разнообразие резко выросло совсем недавно — в течение последнего миллиона лет. Впрочем, этот вывод не слишком надежен. Дело в том, что для окраски вообще характерен очень высокий темп эволюционных изменений: это «поверхностный» признак, мало связанный с другими морфологическими параметрами и способный быстро меняться, например, под действием полового отбора. Поэтому нельзя исключить, что периоды быстрого роста разнообразия окраски случались у цихлид Танганьики и в более древние эпохи, но их следы у современных видов стерлись из-за слишком быстрой недавней эволюции признака. С другой стороны, быстрая эволюция окраски не была общим и непреложным законом в ходе адаптивной радиации цихлид Танганьики: у двух из 13 триб (Ectodini и Limnochromini) окраска в последние миллионы лет менялась, наоборот, очень медленно (синяя ветвь на левом нижнем дереве на рис. 2). В целом авторы склоняются к мысли, что резкий рост разнообразия окраски в течение последнего миллиона лет в остальных 11 трибах — скорее реальный факт, чем артефакт использованных данных и методов.

Так или иначе, исследование показало, что адаптивная радиация цихлид Танганьики была долгим, поэтапным процессом. Это противоречит высказывавшимся в литературе идеям о том, что адаптивная радиация обычно представляет собой короткий период сверхбыстрой эволюции, за которым следует стазис.

Ученые попытались найти связь между особенностями геномов цихлид и скоростью видообразования в разных ветвях (трибах). О скорости видообразования судили просто по числу видов в трибе. Это, конечно, не очень надежный подход, ведь виды не только появляются, но и вымирают. Поэтому число современных видов в трибе отражает не скорость появления новых видов, а разность скоростей появления и вымирания. Но с этим пока ничего нельзя поделать, поскольку палеонтологическая летопись цихлид слишком фрагментарна. В обсуждаемой работе она учитывалась только при калибровке молекулярных часов, а все остальные выводы основаны исключительно на современных видах.

Проведенный анализ не выявил связи между видовым богатством триб и такими особенностями геномов, как число мобильных генетических элементов, генных дупликаций и следов действия отбора на белок-кодирующие последовательности. Это противоречит выводам, полученным ранее на основе анализа небольшого числа геномов (см.: Геномы африканских рыб проясняют механизмы быстрого видообразования, «Элементы», 29.09.2014).

Зато обнаружилась положительная корреляция между числом видов в трибе и средним уровнем гетерозиготности рыб, входящих в эту трибу. Гетерозиготность, в свою очередь, коррелирует с наличием следов привноса генов из других видовых генофондов, то есть межвидовой гибридизации (для поиска таких следов разработан внушительный арсенал методов, не в последнюю очередь благодаря беспрецедентным усилиям по выяснению того, с кем и когда скрещивались наши недавние предки). Авторы обнаружили следы сотен событий гибридизации между видами внутри трибы и несколько гипотетических случаев скрещивания представителей разных триб. Это согласуется с идеей о том, что эпизодическое скрещивание между представителями расходящихся линий может дополнительно ускорять диверсификацию (например, за счет появления новых комбинаций признаков).

Исследование приблизило нас к пониманию механизмов адаптивной радиации, хотя многие его выводы имеют лишь предварительный характер. Неясно, какие из замеченных тенденций уникальны для цихлид Танганьики, а какие типичны для всех или многих адаптивных радиаций. Будем надеяться, что скоро мы увидим сопоставимые по масштабу исследования цихлид из озер Виктория и Малави.

Источник: Fabrizia Ronco, Michael Matschiner, Astrid B?hne, Anna Boila, Heinz H. B?scher, Athimed El Taher, Adrian Indermaur, Milan Malinsky, Virginie Ricci, Ansgar Kahmen, Sissel Jentoft & Walter Salzburger. Drivers and dynamics of a massive adaptive radiation in cichlid fishes // Nature. 2020. DOI: 10.1038/s41586-020-2930-4.

Александр Марков