Хлоропласты водорослей: строение и разнообразие

Автор — Екатерина Рюмина

Под редакцией администрации группы

В 1905 г. Константин Мережковский (брат писателя Дмитрия Мережковского) выдвинул теорию симбиогенеза, в которой утверждал, что хлоропласты — это симбионты клеток. Его вывод был основан на уже тогда имеющихся данных о том, что хлоропласты никогда не синтезируются de novo, но воспроизводятся делением, которое может быть не синхронизировано с делением клетки.

Научное сообщество не приняло смелую теорию. Лишь в конце 1960-х она была переоткрыта и дополнена американским биологом Линн Маргулис. Сейчас же симбиотическое происхождение хлоропластов и митохондрий не вызывает сомнений. Более того, известно, что эндосимбиоз (и первичный, и вторичный) происходил не один раз. И это дает возможность проследить эволюционный путь хлоропластов — от бактерий до органелл самых разных групп организмов.

Итак, в этой статье речь пойдет об эволюции хлоропластов.

Так как хлоропласты — потомки бактерий, в них осталась бактериальная ДНК. Однако они стали органеллами, а это означает, что произошли три события. Первое — перенос генов из хлоропласта в ядро (это постепенный процесс, поэтому по числу перенесенных генов можно судить о давности эндосимбиоза). Второе — налаживание транспорта белков, синтезируемых теперь вне хлоропластов, в хлоропласты. И третье — синхронизация деления хлоропластов и клетки.

Непосредственно явление, при котором организм превращает другой свободноживущий организм в свою органеллу, называется эндосимбиоз. При этом первичным эндосимбиозом называется поглощение именно бактерии одноклеточным организмом. Сложно сказать, археей или эукариотом, потому что эти события тесно связаны с появлением ядра и, следовательно, эукариот, а значит, что было раньше, что позже — спорный вопрос. А вторичным эндосимбиозом называется «поглощение» одноклеточного эукариотного организма со своим хлоропластом другим одноклеточным эукариотным организмом.

Cyanophyceae (цианобактерии), или С чего все началось

Итак, началось все с первичного эндосимбиоза. Так кого же поглотил этот одноклеточный, еще не имевший пластид организм? Цианобактерию. Поэтому, чтобы понять устройство пластид эукариот, необходимо изучить строение первых цианобактерий.

Цианобактерии, или синезеленые водоросли, — это грамотрицательные бактерии, из чего следует, что у них две мембраны, внешняя и внутренняя, между которыми находится клеточная стенка. Казалось бы, это означает, что первичный хлоропласт должен был получиться с тремя мембранами (две от цианобактерии, одна от пищеварительной вакуоли хозяина). Но это не так. Скорее всего, была утеряна мембрана, соответствующая пищеварительной вакуоли. Например, она могла просто распасться из-за того, что симбионты внутри нее росли и размножались, а сама она — нет. Всякий факт есть факт: в результате первичного эндосимбиоза получились двумембранные пластиды, причем, скорее всего,обе они — бактериальные (об этом свидетельствует в том числе хлоропласт Glaucocystophyta, в котором между двумя мембранами сохранился слой муреина — вещества, из которого состоит клеточная стенка бактерий).

Цианобактерии — единственные оксигенные фототрофы среди бактерий. Использование воды в качестве донора электронов, а значит выделение кислорода стало возможным благодаря приобретению еще одной фотосистемы — фотосистемы 2 (далее — PS II). И эти две фотосистемы (PS I и PS II) с вытекающей Z-схемой фотосинтеза есть у всех фотосинтезирующих эукариот.

Из пигментов у разных групп цианобактерий найдены все хлорофиллы (a, b, c, d, f), а также каротиноиды и фикобилины, образующие фикобилисомы, — светособирающие комплексы на PS II. На рисунке 1 представлена типичная фикобилисома красных водорослей (вместе с электронотранспортной цепью фотосинтеза), но следует понимать, что у цианобактерий она немного другая (иначе цианобактерии тоже были бы красного цвета).

Где же происходит фотосинтез? PS I и PS II расположены в мембранных пузырьках, которые отшнуровываются от цитоплазматической мембраны, — тилакоидах (известен только один представитель, у которого нет тилакоидов, а фотосинтетический аппарат расположен непосредственно в плазмалемме — Gloeobacter violaceus).

А потом произошел первичный эндосимбиоз. Происходил он как минимум два раза: первый случай привел к образованию красных и зеленых водорослей (и глаукофитовых), которые потом дали пластиды всем остальным фотосинтезирующим группам. Второй же случай произошел с представителем надцарстваRhizaria — Paulinella chromatoohora.

Хлоропласт

Прежде чем обсуждать различия в строении хлоропластов у разных групп, рассмотрим общее строение хлоропласта на примере хлоропласта зеленого растения (см рис. 2). Итак, из чего он состоит?

1. Внутреннее пространство хлоропласта называется строма, внутреннее пространство тилакоидов — люмен.
2. Тилакоиды — структурная фотосинтезирующая единица хлоропласта. Это плоский мешок, окруженный мембраной, в которой находятся пигменты фотосинтеза. Тилакоиды могут быть одиночными (как у красных водорослей) или образовывать ламеллы. Стопки тилакоидов, соединенные ламеллами между собой, называются гранами.
3. Пиреноид — уплотненная область стромы хлоропласта, в которой содержится фермент Рубиско (RUBISCO). Этот фермент фиксирует углекислый газ (СО2). Пиреноид может быть пронизан тилакоидами (как у зеленых и харовых водорослей) или нет (как у бурых водорослей). Наличие пиреноида — признак не слишком постоянный для отделов, поэтому далее рассматриваться не будет.
4. Нуклеоморф — может сохраняться, если хлоропласт получен в результате вторичного или более эндосимбиоза (например, у гаптофитовых и криптофитовых).
5. Хлоропластная кольцевая ДНК — свидетельство прокариотного происхождения хлоропластов. У разных групп редуцирована в разной степени (больше всего — у динофит). Она может храниться: в виде кольца (как у охрофитовых), в виде маленьких шариков (как у зеленых и харовых) и т. д.
6. Рибосомы — опять же, прокариотное наследие.
7. Глазок (стигма) — органелла, участвующая в фоторецепции. У некоторых это ряд пигментных глобул, расположенных в хлоропласте (например, зеленые водоросли) или цитоплазме (эвглены), у других — куда более сложная структура. Так как глазок нужен для фототаксиса, наблюдается корреляция между наличием жгутика и глазка. К примеру, глазков не бывает у красных, синезеленых и диатомовых водорослей, у которых нет и жгутиков.

Пигменты фотосинтеза — также немаловажный признак. Их делят на три группы:

• хлорофиллы (a, b, c...);

• каротиноиды: каротины (альфа и бета) и ксантофилы (зеаксантин, фукоксантин, перидинин и т. д.);

• фикобилипротеины — в типичном случае, это фикоэритрин, фикоцианин и аллофикоцианин, которые образуют фикобилисому.

Как же происходила эволюция хлоропластов? И чем они различаются? На рисунке 3 представлена схема эволюции. В скобках указаны: число мембран, окружающих хлоропласт, вспомогательные пигменты фотосинтеза (PB — фикобилины, Fcx — фукоксантин) и присутствующие хлорофиллы. Цифрой у стрелочки обозначен порядок эндосимбиоза — первичный, вторичный, третичный.

Начнем с ветви красных водорослей — их самих и тех, кто получил хлоропласт, съев красную водоросль.

Rhodophyta (красные водоросли)

Как уже говорилось, красные водоросли получили свои пластиды в результате первичного эндосимбиоза (следовательно, хлоропласты окружены двумя мембранами). Поэтому у хлоропластов красных водорослей есть схожие с цианобактериями черты (помимо очевидных — таких как наличие ДНК и т. д.):

1. Фикобилисомы. Здесь они как раз представлены в своем наиболее классическом виде (см рис. 1), то есть состоят из трех типов пигментов: фикоэритрина (внешний слой) красного цвета, фикоцианина и аллофикоцианина голубого цвета. У пресноводных представителей (например, у порядка Batrachospermales) нет фикоэритрина, из-за чего они имеют сине-зеленую окраску.
2. Одиночные тилакоиды. Одиночные они из-за фикобилисом, которые сидят на мембране и не дают тилакоидам слипаться.
3. Отсутствие глазка.

В таблице 1 сведена основная информация о хлоропластах красных водорослей. Следует, однако, понимать, что в ней (как и в последующих таблицах) разобраны типовые случаи и реального разнообразия они не покрывают.

В результате вторичного эндосимбиоза с красными водорослями свои хлоропласты получили группа SAR (Stramenopila, Alveolata, Rhizaria — включающая в себя динофитовые и охрофитовые водоросли, а также споровиков — см рис. 3), а также Haptophyta и Cryptorhyta. Последняя группа крайне важна, как переходная стадия между красными водорослями и SAR: уже нет фикобилисом, но есть хлорофилл с. У криптофит еще есть фикобилины (как у красных), но нет аллофикоцианина, и поэтому нет фикобилисом. При этом у них уже есть хлорофилл с (как у SAR), который понадобился как раз в связи с отсутствием фикобилисом. Родство этой группы с красными водорослями также подтверждается нуклеоморфом (остаточным ядром), доставшимся от оных.

SAR — Alveolata — отдел Dinophyta (динофиты, они же динофлагелляты)

Предок всей группы был фотосинтезирующим организмом, который получил хлоропласт, съев красную водоросль. И его хлоропласт окружен тремя мембранами. Но ведь в результате вторичного эндосимбиоза должно было получиться четыре мембраны: две от хлоропласта красной водоросли, одна — плазмалемма красной водоросли, и еще одна — пищеварительная вакуоль динофитовой водоросли. Так какая из мембран отсутствует и почему? Одно из возможных объяснений предполагает изначальное отсутствие мембраны, соответствующей плазмалемме красной водоросли. Базируется это объяснение на существовании у динофлагеллят мизоцитоза — способа питания, при котором хищником всасывается содержимое съедаемой клетки (без ее внешней мембраны). Способ этот удобен для динофит, у которых оболочка устроена очень сложно, — она представляет собой трехмембранную пелликулу. Однако в этом случае не очень понятно, как съеденная клетка без своей мембраны могла делиться (то есть как мог делиться получившийся трехмембранный хлоропласт). Другое объяснение предполагает изначальное наличие всех четырех мембран и последующую утерю все той же мембраны красной водоросли. Так что три мембраны динофит трактуются как две мембраны хлоропласта красной водоросли и одна мембрана динофитовой водоросли.

У динофит есть одна пренеприятнейшая особенность. Они часто теряли свои хлоропласты, а потом обзаводились новыми. И донором этих вторичных хлоропластов могло быть почти все: и диатомовые водоросли, и зеленые, и криптофиты и т. д. (на рис. 3 это показано стрелочками, соединяющими динофит с другими водорослями). Эти хлоропласты могут быть очень разными: в них могут оставаться ядро и митохондрии съеденного (в случае съеденной диатомовой водоросли) или же может перевариваться все, кроме двух мембран самого первого хлоропласта (как в случае со съеденными криптомонадами). А первичный хлоропласт к тому же может превращаться в глазок.

Из необычных пигментов присутствует перидинин, который вместе с хлорофиллом с и белками образует светособирающий комплекс (то есть выполняет функцию отсутствующих у SAR фикобилисом).

Также динофлагелляты — единственные эукариоты, у которых есть RUBISCO II (у всех остальных — I). Он отличается от RUBISCO I тем, что состоит всего из двух субъединиц (а не из восьми больших и 8 малых) и кодируется в ядерном геноме. Последнее свидетельствует о том, что у динофит сильно редуцирован хлоропластный геном: он содержит всего несколько десятков генов. Причем ДНК может быть разбита на отдельные кольцевые фрагменты.

Строение глазка также отличается большим разнообразием: это может быть как ряд глобул в цитоплазме или хлоропласте, так и более сложная структура, окруженная мембранами (как было сказано выше, такой глазок, видимо, получается из старого хлоропласта).

Помимо динофитовых водорослей в группе Alveolata есть еще одна группа, имеющая хлоропласты (пусть и редуцированные). Речь идет о споровиках (Apicomplexa) — вам наверняка знакомы хотя бы такие представители этой группы, как малярийные плазмодии. Для него, как и для некоторых других споровиков, характерно наличие апикопласта — бывшего хлоропласта. Он окружен 4 мембранами (что логично при вторичном эндосимбиозе), делится при делении клетки, не синтезируется de novo и т. д. Функция фотосинтеза им утрачена, однако он может быть задействован (у тех же малярийных плазмодиев) в синтезе веществ, привлекающих комаров.

SAR — Stramenopila — отдел Ochrophyta (охрофитовые водоросли)

Это очень большой отдел, включающий диатомовые, бурые, желтозеленые, золотистые и прочие водоросли. Скорее всего, вам больше всего знакомы бурые водоросли — ламинария, фукус и другие. Чем же сходны хлоропласты всех этих групп водорослей?

Все они окружены четырьмя мембранами, причем внешняя сливается с мембраной ядра (как и большинства любых водорослей с четырехмембранными хлоропластами). Из хлорофиллов присутствуют хлорофилл а и с, причем только у одного класса (диатомовые водоросли) присутствуют все три формы хлорофилла с (с1, с2, с3), у остальных же, как правило, есть только хлорофиллы с1 и с2. Также для этой группы характерен дополнительный пигмент — фукоксантин, который, однако, тоже есть не у всех (он отсутствует у желтозеленых и некоторых других водорослей, имеющих вошериаксантин). Кроме того, присутствуют каротиноиды. ДНК у большинства представителей собрана в кольцо, которое находится под опоясывающей ламеллой — еще одной характерной чертой.

Глазка нет у диатомовых водорослей (у которых нет жгутиков), а у бурых водорослей есть только у жгутиковых стадий (зооспор и гамет).

На этом рассмотрение групп, получивших хлоропласт от красных водорослей, заканчивается. И мы переходим к группе, получившей его от зеленых водорослей. И опять-таки логично начать с самих зеленых водорослей.

Viridiplantae — зеленые растения

Вполне вероятно, что вы видите это название первый раз в жизни. Что же это? Так называется группа, объединяющая зеленые и харовые водоросли, а также высшие растения. И одним из признаков, объединяющим эти группы, является как раз строение хлоропластов и набор пигментов.

Итак, вся это группа получила свои хлоропласты в результате первичного эндосимбиоза. Из чего логично вытекает их двухмембранность. У этой группы нет фикобилисом, что позволило собирать тилакоиды в граны. Имеются хлорофиллы а и b и дополнительные пигменты — каротиноиды. Они заслуживают отдельной статьи, однако некоторые стоит назвать: это бета-каротин (лидер по его процентному соотношению — Dunaliella), астаксантин (лидер — Haematococcus) и лютеин. Они могут выполнять самые разные функции: служить светособирающим комплексом или же в качестве антиоксиданта, обуславливать реакцию на температурный и осмотический шок, предохранять от избытка света. Кольцевые молекулы ДНК в хлоропласте собраны в шарики — нуклеоиды — и распределены по всему хлоропласту.

Для этой группы характерно хранение запасного вещества (крахмала) в строме хлоропласта (что больше несвойственно никому: остальные водоросли либо запасают не крахмал, либо откладывают его вне хлоропластов).

Excavata — отдел Euglenophyta (или Euglenozoa)

Нефотосинтезирующий предок этой группы получил хлоропласт в результате вторичного эндосимбиоза: он съел зеленую водоросль. Это объясняет набор хлорофиллов — a и b. Однако эта группа примечательна тем, что далеко не все ее представители имеют хлоропласты (есть как первично бесхлоропластные, так и вторично — утратившие хлоропласты). А все фотосинтезирующие являются миксотрофами. Поэтому представителей этого отдела рассматривают и зоологи, и альгологи, называя его соответственно своей номенклатуре (откуда и берутся два варианта: Euglenophyta, если вы альголог, и Euglenozoa, если вы зоолог).

Наличие всего трех мембран опять-таки поднимает все те же вопросы, что и в случае с динофитовыми водорослямми. Объяснения тут все те же. Покров эвглен — пелликула, которая состоит из мембраны, микротрубочек и белковых пластин. Этот сложный покров опять-таки объясняет наличие у эвглен мизоцитоза. Который в свою очередь объясняет (или нет) наличие всего трех мембран. Всяко три мембраны здесь все так же трактуются как две мембраны от съеденной водоросли и одна от хозяина.

В целом хлоропласт эвгленовых напоминает хлоропласт динофитовых, приведенный на рисунке 5.

• Ботаника в четырех томах, том 1 и 2 «Воросли и грибы» Г. А. Белякова, Ю. Т. Дьяков, К. Л. Тарасов / М.: Издательский центр «Академия», 2006

• Ботаника. Курс альгологии и микологии. Под редакцией Ю. Т. Дьякова / М.: Издательство МГУ, 2007

• Лекции Г. А. Беляковой по альгологии

•Plastid Evolution, Sven B. Gould, Ross F. Waller, and Geoffrey I. McFadden, 2008

• The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids, Patrick J. Keeling, 2010

• The Manganese-calcium oxide cluster of Photosystem II and its assimilation by the Cyanobacteria, James D. Johnson, M.S., Alumnus, Department of Chemistry, 2006

• Symbiogenesis: Mechanisms, Evolutionary Consequences, and Systematic Implications Thomas Cavalier-Smith, 2013

Источник: m.vk.com

Комментарии: