Низкое генетическое разнообразие нарвалов не помешало их процветанию

В настоящее время численность нарвалов оценивается в 170 000 особей. Это крупная популяция, поэтому пару лет назад Международный союз охраны природы перевел их в статус видов, вызывающих наименьшие опасения. Однако, как показало недавнее полногеномное исследование, генетически нарвалы удивительно однородны для такой численности популяции. По всей видимости это объясняется тем, что перед последним ледниковым периодом сохранилась лишь небольшая популяция этих китообразных, которая затем смогла успешно приспособиться к быстро меняющимся условиям.

Нарвалы (Monodon monoceros) — китообразные средних размеров (длина тела взрослых особей достигает 5 метров), обитающие в холодных морях Северной Атлантики и Северного Ледовитого океана от Новосибирских островов на востоке до канадского острова Принца Уэльского на западе. Нарвалы примечательны прежде всего своими бивнями. У самцов нарвалов, как правило, один из двух верхних зубов развивается в мощный бивень длиной от 2 до 3 м. При этом он прорастает насквозь через губу. Изредка попадаются особи с двумя бивнями, а кроме того у некоторых самок тоже вырастает бивень (за не одну сотню лет наблюдений — и охоты — известна только одна , да и та жила больше 400 лет назад). До конца непонятно, как нарвалы используют бивни. Известно, что они питаются в том числе и придонной живностью (и могут нырять на огромные глубины — до полутора километров!), поэтому по одной из версий бивень служит для взрыхления грунта и вспугивания добычи. А в 2016 году при наблюдении за группой нарвалов при помощи дрона ученые заметили, что некоторые особи делают резкие движения головой, пытаясь оглушить рыбу, как дубинкой.

Численность вида в настоящее время составляет около 170 тысяч особей, и хотя нарвалы, как и многие животные, обитающие в высоких широтах, могут пострадать от наблюдающегося в наше время изменения климата в Арктике, Международный союз охраны природы в 2017 году перевел их из группы видов, близких к статусу угрожаемых, в число видов, вызывающих наименьшие опасения.

Когда за нарвалов взялись молекулярные биологи, то оказалось, что их митохондриальная ДНК и микросателлиты в геномной ДНК удивительно однородны, несмотря на внушительную численность популяции (P. J. Palsb?ll et al., 1997. Population structure and seasonal movements of narwhals, Monodon monoceros, determined from mtDNA analysis, S. D. Peters et al., 2011. Population genetic structure of Narwhal (Monodon monoceros)). Это подтвердились и в проведенном недавно датскими учеными исследовании генома особи, пойманной у западных берегов Гренландии: результаты работы, опубликованной некоторое время назад в журнале iScience, указывают на низкий уровень генетического разнообразия (то есть разнородности нуклеотидных последовательностей в одних и тех же участках генома) по всей популяции нарвалов. Эти выводы более надежные (по сравнению с работами 1997 и 2011 годов), поскольку основываются на всем геноме целиком (включая белок-кодирующие последовательности), а не только на отдельных его участках.

Ученые отсеквенировали, собрали и проаннотировали ядерный геном нарвала. Затем они оценили степень его гетерозиготности по генам, расположенным на аутосомах, то есть изучили, какая доля генов в геноме взятой для секвенирования особи представлена двумя разными аллелями. Степень гетерозиготности связана с генетическим разнообразием популяции: чем больше генов присутствуют в виде двух разных аллелей, тем больше разных аллелей циркулирует в популяции вообще. На этом основаны вероятностные модели, использующиеся в биоинформатических алгоритмах для оценки генетического разнообразия вида в целом на основе генома одного его представителя.

Сравнение с другими видами показало, что степень гетерозиготности у нарвалов ниже, чем у большинства изученных видов (рис. 2), в том числе — трех других эндемиков Арктики: гренландских китов, моржей и, что особенно удивительно, белух, которые являются ближайшими родственниками нарвалов (эти два вида составляют семейство нарваловых). Хуже дела с гетерозиготностью обстоят только у бурой гиены (M. V. Westbury et al., 2018. Extended and Continuous Decline in Effective Population Size Results in Low Genomic Diversity in the World’s Rarest Hyena Species, the Brown Hyena).

Рис. 2. Аутомосная гетерозиготность разных видов млекопитающих. Рисунок из обсуждаемой статьи в iScience

Большой размер популяции нарвалов вполне позволяет назвать их процветающим видом. По современным представлением, большое генетическое разнообразие — одна важных составляющих такого успеха: перемешивание разных генетических вариантов в популяции помогает виду в целом адаптироваться к быстро меняющейся окружающей среде. Напротив, считается, что низкое генетическое разнообразие в популяции означает, что либо она недавно прошла через бутылочное горлышко и только восстанавливает свою численность, либо ей угрожает скорое вырождение. Пример нарвалов показывает, что эта связь между богатством генофонда и численностью вида может быть гораздо сложнее, чем такая прямая корреляция. Также некоторые ученые вновь стали высказывать опасения, что из-за низкого генетического разнообразия нарвалы оказываются более уязвимыми к изменениям климата, чем другие виды.

Стоит отметить, что у некоторых видов, несмотря на общий низкий уровень гетерозиготности, в геноме присутствуют области с высокой гетерозиготностью, которые и обеспечивают адаптивный потенциал вида. Однако в случае нарвала низкая гетерозиготность оказалась равномерной для всего генома.

Для объяснения наблюдаемого низкого генетического разнообразия при высокой численности нарвалов можно предложить три версии: 1) несмотря на высокую численность популяции, размножающихся особей мало; 2) в популяции может быть высокая частота инбридинга (близкородственного скрещивания); 3) в прошлом популяция могла быть очень мала и, хотя численность успела восстановиться, рост генетического разнообразия за ней не поспел.

Первую версию можно довольно уверенно отмести, поскольку нарвалы успешно размножаются в достаточно большом ареале и маловероятно, что популяцию такого размера у вида с большой продолжительностью жизни и медленным циклом размножения поддерживает малое число активно размножающихся особей.

Версию об инбридинге проверяли в рамках обсуждаемой работы. Вообще, инбридинг — одна из основных причин снижения генетического разнообразия в популяциях, однако иногда он способствует быстрому распространению аллелей, обеспечивающих быструю адаптацию к конкретным условиям. Ученые оценивали гетерозиготность случайных участков генома («окон») длиной 500 пар оснований. Оказалось, что полностью гетерозиготность отсутствует лишь в 0,03% «окон», из чего исследователи делают вывод о том, что весьма маловероятно, что у нарвала инбридинг имеет широкое распространение и лежит в основе низкого генетического разнообразия.

Остается третий вариант: медленное приспособление к весьма специфичным условиям обитания после резкого снижения численности популяции. При этом происходила постепенная отбраковка аллелей, которые никак не сказывались на адаптивном потенциале вида.

Впрочем, у нарвала, как чаще всего и бывает, белок-кодирующие области (экзоны) существенно менее вариабельны, чем некодирующие (интроны). Этот результат ожидаем: области, кодирующие белки, особенно жизненно важные, мутируют существенно реже, чем некодирующие области, допускающие большую вариабельность. Тем не менее, как предполагают исследователи, именно эти вариабельные области могут обеспечивать тот адаптивный потенциал, который необходим для приспособления вида к изменениям окружающей среды: случайные мутации, происходящие в вариабельных областях, могут оказаться полезными для выживания в новых условиях.

Таким образом, наиболее вероятная причина низкого генетического разнообразия нарвала –прохождение через бутылочное горлышко, за которым последовал этап медленной адаптации, сопровождающийся утратой многих аллелей. Специальный геномный анализ показал, что этих событий точно не было в недавнем прошлом, однако примерно два миллиона лет назад численность нарвала начала постепенно снижаться, пока, наконец, число размножающихся взрослых особей в популяции не сократилось до примерно пяти тысяч особей 600 тысяч лет назад. В последующие 100 тысяч лет начался медленный рост численности популяции, затем некоторое время ее размер оставался относительно постоянным, а несколько десятков тысяч лет назад она начала расти стремительными темпами.

Начало увеличения численности нарвалов примерно совпадает с началом последнего ледникового периода примерно 115 тысяч лет назад, поэтому причиной увеличения численности стало, вероятно, изменение климата. В пользу этого предположения говорит имевшее место около 30–40 тысяч лет назад увеличение численности наземных арктических млекопитающих (таких как мамонты и северные олени). Похоже, что низкое генетическое разнообразие есть следствие того, что ныне живущие нарвалы — потомки древней очень небольшой популяции. Впрочем, нельзя забывать, что пока в руках ученых есть полный геном всего одной особи нарвала, и восстановленная по нему эволюционная история вида может быть неполной: необходимы дальнейшие исследования геномики нарвалов.

Источник: Michael V. Westbury, Bent Petersen, Eva Garde, Mads Peter Heide-J?rgensen, Eline D. Lorenzen. Narwhal Genome Reveals Long-Term Low Genetic Diversity despite Current Large Abundance Size // iScience. 2019. DOI: 10.1016/j.isci.2019.03.023.

Елизавета Минина