Наследственность за пределами генетики

Вы передаёте своим детям не только содержимое вашего генетического кода

Идея о том, что в генах кодируются все наследуемые признаки живых существ, много лет была фундаментальной догмой генетики и эволюционной биологии. Но этому предположению постоянно приходилось существовать в неприятном соседстве с неудобными открытиями эмпирических исследований. А в последние годы осложнения накапливаются с экспоненциальной скоростью под грузом новых открытий.
Классическая генетика проводит фундаментальное различие между "генотипом" (то есть, совокупностью генов, переносимых индивидуумом, которые он может передать потомкам) и "фенотипом" (временным состоянием тела, несущим отпечаток своего окружения и полученного опыта, чьи особенности не передадутся потомкам). Предполагается, что лишь генетически предопределённые свойства могут наследоваться – то есть, передаваться потомкам – поскольку наследование проходит исключительно через передачу генов. Однако было показано, что, в нарушение дихотомии генотип/фенотип, линии генетически идентичных животных и растений могут испытывать изменчивость наследования и реагировать на естественный отбор.

И наоборот, сейчас гены не способны объяснить, почему у родственников есть очень похожие сложные свойства и заболевания – эту проблему назвали «недостающей наследуемостью». Исследования геномов пока не смогли определить гены, чьё влияние в сумме может объяснить наблюдение наследуемости множества свойств, от «семейных» заболеваний до таких наследуемых признаков, как рост. Иначе говоря, хотя родственники и демонстрируют схожесть фенотипов, у них оказывается очень мало общих аллелей, из-за чего непонятен генетическая основа этой особенности. Недостающая наследуемость может происходить из-за сложных взаимодействий генов (эпистаз), поскольку такие взаимодействия сложно учесть при исследовании геномов целиком. Также она может появляться из-за негенетической природы наследуемой вариации, особенно если она порождается окружающей средой. Однако если собственный генотип индивида вроде бы не отвечает за некоторые его особенности, оказалось, что гены родителей влияют на свойства потомков, не унаследовавших эти гены. Более того, исследования растений, насекомых, грызунов и других организмов показывают, что окружающая индивида среда и его жизненный опыт – диета, температура, паразиты, социальное взаимодействие – может влиять на особенности его потомков. Исследования нашего вида говорят о том, что и мы не отличаемся в этом отношении. Некоторые из открытий чётко подходят под определение «наследования приобретённых свойств» – явления, которое, согласно знаменитой аналогии, появившейся ещё до Google, настолько же невозможно, как если бы телеграмма на китайском языке, отправленная из Пекина, прибыла бы в Лондон уже переведённой на английский язык. Но сегодня о подобных явлениях регулярно сообщают в научных журналах. И точно так же, как интернет и мгновенный перевод совершили революцию в передаче сообщений, открытия в молекулярной биологии переворачивают представления о том, что может быть, а что не может быть передано из поколения в поколение.

Биологи сталкиваются с монументальной задачей осознания быстро накапливающегося зоопарка открытий, нарушающих укоренившиеся представления. Получить представление о растущем диссонансе между теорией и свидетельствами можно, прочитав недавний обзор этих исследований, а потом – вводную главу любого учебника биологии для студентов. В общепринятой концепции наследственности, утверждающей, что наследуемость управляется исключительно генами, и отвергающей возможность того, что влияние окружающей среды и жизненного опыта можно передать потомкам, явно чего-то не хватает.

Если какая-то негенетическая изменчивость наследуема, тогда получается, что эта изменчивость может реагировать на естественный отбор и приводить к появлению фенотипических изменений в поколениях в отсутствие генетических изменений. Такие изменения не вписываются в стандартное генетическое определение эволюции, ограниченной изменениями в частоте аллелей у нескольких поколений. Это определение, данное генетиком-эволюционистом Феодосием Григорьевичем Добржанским, отвергало предположение о том, что гены – единственный источник наследуемой изменчивости, и, следовательно, единственный материал, с которым естественный отбор может работать для появления фенотипических изменений у нескольких поколений. Однако стоит вспомнить, что Чарльз Дарвин находился в блаженном неведении относительно различий между генетической и негенетической изменчивостью. Выдающейся идеей Дарвина было то, что естественный отбор, применяемый к наследственной изменчивости в рамках популяции, может вызвать у нескольких поколений изменения средних особенностей организмов, потому что те наследуемые свойства, что последовательно ассоциируются с большим количеством выживших потомков, будут представлены в большей пропорции индивидуумов в каждом поколении. [Darwin, C.R. On the Origin of Species (1859)] Включение негенетических механизмов в наследственность не требует изменений в основном уравнении Дарвина. Одна из категорий негенетических эффектов — материнский эффект – настолько очевидна, что её существование признано уже несколько десятилетий. По определению, материнский эффект происходит, когда материнский фенотип влияет на фенотип потомка, и этот эффект нельзя объяснить передачей материнских аллелей. [Wolf, J.B. & Wade, M.J. What are maternal effects (and what are they not)? Philosophical Transactions of the Royal Society B 364, 1107-1115 (2009); Badyaev, A.V. & Uller, T. Parental effects in ecology and evolution: mechanisms, processes, and implications. Philosophical Transactions of the Royal Society B 364, 1169-1177 (2009)] Такой эффект может воспользоваться уймой способов влияния, на потомков, имеющихся у матерей, включая межпоколенческое эпигенетическое наследование, изменчивость в структуре яйцеклетки, внутриматочная среда, выбор матери местоположения для откладывания яиц или рождения детей, изменения окружающей среды, с которыми столкнётся отпрыск, послеродовые психологические и поведенческие взаимодействия. Некоторые материнские эффекты являются пассивным следствием особенностей матери, связанных с развитием детей (включая вредоносные эффекты отравления матери, болезнь или старение), а другие представляют репродуктивные инвестиционные стратегии, развившиеся для улучшения успеха воспроизведения. [Badyaev, A.V. & Uller, T. Parental effects in ecology and evolution: mechanisms, processes, and implications. Philosophical Transactions of the Royal Society B 364, 1169-1177 (2009); Marshall, D.J. & Uller, T. When is a maternal effect adaptive? Oikos 116, 1957-1963 (2007)] Такие эффекты могут улучшать или ухудшать физическую форму матерей и их отпрысков. До недавнего времени (1990-х годов) к материнским эффектам относились не более, как к мелким неприятностям – источнику «ошибок» генетических исследований, связанных с окружающей средой. Но генетики, по крайней мере, были уверены в том, что у большинства видов (включая ключевые лабораторные "модельные организмы", например, мух и мышей), отцы могут передавать своим детям только лишь генетические аллели. Однако недавние исследования открыли множество примеров наличия отцовских эффектов у мышей, дрозофил и множества других видов. [Crean, A.J. & Bonduriansky, R. What is a paternal effect? Trends in Ecology & Evolution 29, 554-559 (2014)] У видов, размножающихся половым путём, отцовские эффекты могут оказаться настолько же распространёнными, как и материнские. На потомство могут влиять окружающая среда и опыт, возраст и генотип обоих родителей. Такой фактор, связанный с окружающей средой, как токсин или питательное вещество, может привести к изменениям тела родителя, влияющим на развитие потомка. Как мы увидим, ухудшение состояние тела вследствие старения также может повлиять на репродуктивные свойства и наследуемые негенетические факторы, и, следовательно, на развитие потомства.

Случаи, в которых экспрессия генов родителя влияет на фенотип ребёнка, известны, как «непрямые генетические эффекты» [Wolf, J.B., Brodie, E.D., Cheverud, J.M., Moore, A.J., & Wade, M.J. Evolutionary consequences of indirect genetic effects. Trends in Ecology & Evolution 13, 64-69 (1998)]. Противореча интуиции, такие эффекты укладываются в понятие негенетического наследования, поскольку они управляются передачей негенетических факторов. К примеру, определённый ген, совершивший экспрессию в родителе, может повлиять на его поведение, направленное на ребёнка, или изменить эпигенетический профиль других генов в зародышевой линии, таким образом влияя на развитие потомства, даже если они и не наследуют этот ген. Яркий пример непрямого генетического влияния был найден в исследовании мышей. Вики Нельсон с коллегами скрещивали выращенные в неволе породы мышей, чтобы получить самцов, почти идентичных друг другу генетически, за исключением Y-хромосомы. Затем они задали странный вопрос: влияет ли Y-хромосома самца на фенотип дочерей? Любой человек, не спавший на лекциях по биологии, знает, что дочери не наследуют Y-хромосому их отца, поэтому, согласно логике классической генетики, гены родительской Y-хромосомы не могут влиять на дочерей. Однако Нельсон с коллегами обнаружили, что индивидуальные особенности Y-хромосомы повлияли на различные физиологические и поведенческие свойства дочерей. Более того, влияние родительской Y-хромосомы на дочерей было сравнимо по силе с влиянием родительской аутосомы, или X-хромосомы, которую дочери наследуют. И хотя работавший при этом механизм остаётся неизвестным, гены Y-хромосомы каким-то образом должны были поменять цитоплазму спермы, эпигеном спермы или состав семенной жидкости, что позволило генам Y-хромосомы повлиять на развитие потомства, не унаследовавшего этих генов [Nelson, V.R., Spiezio, S.H. & Nadeau, J.H. Transgenerational genetic effects of the paternal Y chromosome on daughters’ phenotypes. Epigenomics 2, 513-521 (2010)].

Некоторые материнские и отцовские эффекты, судя по всему, развились для того, чтобы дать потомству фору в той среде обитания, с которой они, вероятно, столкнутся [Marshall, D.J. & Uller, T. When is a maternal effect adaptive? Oikos 116, 1957-1963 (2007)]. Классический пример такого «предупредительного» родительского эффекта – наличие защитных свойств у потомства родителей, сталкивающихся с хищниками. Дафнии – это крохотные пресноводные ракообразные, плавающие медленно и дёрганными движениями, используя пару длинных отростков в качестве вёсел. Они служат лёгкой добычей для хищных насекомых, ракообразных и рыбы. Встречая химические признаки наличия хищников, некоторые особи дафнии отращивают шипы на голове и хвосте, из-за чего их становится тяжелее схватить или проглотить. У такой дафнии потомство выращивает шипы, даже при отсутствии признаков наличия хищников, а также меняет скорость роста и историю жизни таким образом, который уменьшает уязвимость перед хищниками. Такое межпоколенческое индуцирование защиты от хищников встречается и у многих растений; когда их атакуют травоядные животные, вроде гусениц, растения вырабатывают семена, выделяющие неприятные защитные химикаты (или же предрасположены к ускоренному выделению таких веществ в ответ на признаки наличия хищников), и подобная индуцированная защита может сохраняться у нескольких поколений [Agrawal, A.A., Laforsch, C., & Tollrian, R. Transgenerational induction of defences in animals and plants. Nature 401, 60-63 (1999); Holeski, L.M., Jander, G. & Agrawal, A.A. Trans-generational defense induction and epigenetic inheritance in plants. Trends in Ecology & Evolution 27, 618-626 (2012); Tolrian, R. Predator-induced morphological defences: costs, life history shifts, and maternal effects in Daphnia pulex. Ecology 76, 1691-1705 (1995)]. Хотя пока неясно, как родители дафний индуцируют развитие шипов у своего потомства, некоторые примеры очевидно адаптивных материнских и отцовских эффектов включают передачу потомству определённых веществ. К примеру, мотыльки Utetheisa ornatrix получают пирролизидиновые алкалоиды, поедая бобовые, синтезирующие этот токсин. Самок привлекает запах самцов, имеющих большие запасы этого химиката, и такие самцы передают часть хранящегося токсина в качестве «свадебного подарка» через семенную жидкость. Самки включают эти алкалоиды в яйца, благодаря чему их потомство оказывается невкусным для хищников [Dussourd, D.E., et al. Biparental defensive endowment of eggs with acquired plant alkaloid in the moth Utetheisa ornatrix. Proceedings of the National Academy of Sciences 85, 5992-5996 (1988); Smedley, S.R. & Eisener, T. Sodium: A male moth’s gift to its offspring. Proceedings of the National Academy of Sciences 93, 809-813 (1996)]. Также родители могут подготовить своё потомство к социальным условиям и стилю жизни, с которым они, вероятно, встретятся – это иллюстрирует пустынная саранча. Эти насекомые могут переключаться между двумя удивительно различными фенотипами: серо-зелёная одиночка и чёрно-жёлтая стайная саранча. Стайные саранчи характеризуются пониженной плодовитостью, укороченной жизнью, большим мозгом и тенденцией к сбиванию в огромные мигрирующие рои, способные уничтожать растения на больших площадях. Саранча быстро переключается с одиночного на коллективное поведение, встретив большое скопление насекомых, а плотность населения, в которой оказались самки до спаривания, определяет вариант, который предпочтут их потомки. Интересно, Что полный набор фенотипических изменений накапливается в течение нескольких поколений, что говорит о кумулятивной природе материнского эффекта. На него, Судя по всему, влияют вещества, передающиеся потомству через цитоплазму яиц и выделения желёз, обволакивающих яйца, хотя может играть свою роль и эпигенетическая модификация зародышевой линии [Ernst, U.R., et al. Epigenetics and locust life phase transitions. Journal of Experimental Biology 218, 88-99 (2015); Miller, G.A., Islam, M.S., Claridge, T.D.W., Dodgson, T., & Simpson, S.J. Swarm formation in the desert locust Schistocerca gregaria: Isolation and NMR analysis of the primary maternal gregarizing agent. Journal of Experimental Biology 211, 370-376 (2008); Ott, S.R. & Rogers, S.M. Gregarious desert locusts have substantially larger brains with altered proportions compared with the solitarious phase. Proceedings of the Royal Society B 277, 3087-3096 (2010); Simpson, S.J. & Miller, G.A. Maternal effects on phase characteristics in the desert locust, Schistocerca gregaria: A review of current understanding. Journal of Insect Physiology 53, 869-876 (2007); Tanaka, S. & Maeno, K. A review of maternal and embryonic control of phase-dependent progeny characteristics in the desert locust. Journal of Insect Physiology 56, 911-918 (2010)]. Однако опыт родителей не обязательно подготавливает потомство к улучшению эффективности. Например, родители могли неправильно распознать сигналы своего окружения, или их окружение могло поменяться слишком быстро – а это значит, что иногда родители будут подправлять свойства потомства в неправильном направлении. К примеру, если матери дафний индуцируют развитие шипов у своего потомства, а хищники не появятся, то потомство будет расплачиваться за развитие и ношение шипов, но не будут пожинать никаких преимуществ этой особенности. В таких случаях предупреждающий родительский эффект может навредить потомству. [Uller, T., Nakagawa, S., & English, S. Weak evidence for anticipatory parental effects in plants and animals. Journal of Evolutionary Biology 26, 2161-2170 (2013)]. В общем, у потомства появляется сложная проблема интеграции сигналов окружающей среды, полученных родителями, с сигналам, получаемыми непосредственно из их окружения – и лучшая стратегия развития будет зависеть от того, какой набор сигналов окажется более полезным и надёжным [Leimar, O. & McNamara, J.M. The evolution of transgenerational integration of information in heterogeneous environments. The American Naturalist 185, E55-69 (2015)].

Предупреждающий эффект может сработать неправильно, но в целом естественный отбор должен поощрять подобные попытки. Однако многие родительские эффекты совсем не связаны с адаптацией. Стресс может оказывать вредное воздействие не только на индивидов, но и на их потомков. К примеру, в исследовании Иллинойского университета было показано, что самки колюшки, подвергнутые имитациям атаки хищников, производили на свет потомство, которое медленнее обучалось, не могло вести себя подходящим образом при встрече с хищниками, и поэтому вероятность быть съеденными у него была выше [McGhee, K.E. & Bell, A.M. Paternal care in a fish: Epigenetics and fitness enhancing effects on offspring anxiety. Proceedings of the Royal Society B 281, E20141146 (2014); McGhee, K.E., Pintor, L.M., Suhr, E.L., & Bell, A.M. Maternal exposure to predation risk decreases offspring antipredator behaviour and survival in three-spined stickleback. Functional Ecology 26, 932-940 (2012)]. Эти эффекты напоминают пагубные последствия курения матерей во время беременности у нашего с вами вида. Изучение корреляций в коллективах людей (и эксперименты над грызунами) показали, что вместо того, чтобы предупредительно развить в зародыше сопротивляемость к респираторным проблемам, курение матери изменяет внутриматочное пространство так, что у ребёнка появляются проблемы с лёгкими, предрасположенность к астме и психологическим проблемам, уменьшается вес при рождении, и появляются другие трудности [Hollams, E.M., de Klirk, N.H., Holt, P.G., & Sly, P.D. Persistent effects of maternal smoking during pregnancy on lung function and asthma in adolescents. American Journal of Respiratory and Critical Care Medicine 189, 401-407 (2014); Knopik, V.S., Maccani, M.A., Francazio, S., & McGeary, J.E. The epigenetics of maternal cigarette smoking during pregnancy and effects on child development. Development and Psychopathy 24, 1377-1390 (2012); Leslie, F.M. Multigenerational epigenetic effects of nicotine on lung function. BMC Medicine 11 (2013). Retrieved from DOI:10.1186/1741-7015-11-27; Moylan, S., et al. The impact of maternal smoking during pregnancy on depressive and anxiety behaviors in children: The Norwegian mother and child cohort study. BMC Medicine 13 (2015). Retrieved from DOI:10.1186/s12916-014-0257-4].

Сходным образом, в разных организмах, от дрожжей до людей, старые родители часто производят на свет больных или быстро умирающих потомков. Хотя передача генетических мутаций через зародышевую линию может давать свой вклад в эти «эффекты возраста родителей», главную роль тут, судя по всему, играет негенетическое наследование. Поэтому, хотя некоторые типы родительских эффектов представляют появившиеся в результате эволюции механизмы, способные улучшить приспособленность особей, ясно, что некоторые родительские эффекты передают патологии или стресс. Такие эффекты, не связанные с адаптивностью, сравнимы с вредоносными генетическими мутациями, хотя отличаются от них тем, что происходят при определённых условиях.

То, что родительские эффекты иногда могут быть вредоносными, говорит о том, что у потомков должен быть способ нивелировать этот вред, возможно, блокируя определённые типы негенетической информации, полученной от родителей. Это может происходить даже, если интересы приспособленности родителей и детей совпадают, поскольку передача неверных сигналов окружения или родительских патологий пагубно скажется как на родителях, так и на детях. Однако, как отметили некоторые учёные, интересы приспособленности родителей и детей редко полностью совпадают, и поэтому родительские эффекты могут иногда стать ареной конфликта родителей и детей [Marshall, D.J. & Uller, T. When is a maternal effect adaptive? Oikos 116, 1957-1963 (2007); Uller, T. & Pen, I. A theoretical model of the evolution of maternal effects under parent-offspring conflict. Evolution 65, 2075-2084 (2011); Kuijper, B. & Johnstone, R.A. Maternal effects and parent-offspring conflict. Evolution 72, 220-233 (2018)].

Индивиды стараются разместить свои ресурсы таким образом, чтобы максимизировать собственную приспособленность. Точнее, естественный отбор поощряет стратегии «инклюзивной приспособленности» индивида и его родственников. Если индивид считает, что может произвести на свет больше одного отпрыска, он сталкивается с необходимостью принять решение о том, как разделить пирог между несколькими потомками. К примеру, матери могут максимизировать репродуктивный успех, производя большее количество детей, даже если из-за этого их вклад в каждого отдельного ребёнка уменьшится [Smith, C.C. & Fretwell, S.D. The optimal balance between size and number of offspring. The American Naturalist 108, 499-506 (1974)]. Но поскольку каждый отдельный ребёнок получит больше преимуществ, взяв больше ресурсов от матери, такие «эгоистичные» материнские стратегии дорого обойдутся детям, которые могут разработать встречные стратегии для извлечения большего количества ресурсов из матерей.

Чтобы усложнить дело ещё сильнее, необходимо учесть, что интересы матери и отца тоже могут различаться. Как указал Дэвид Хэйг, отцы часто могут получить выгоду, помогая своим отпрыскам извлекать дополнительные ресурсы из матерей, даже если этот процесс ухудшает приспособленность матери. Это происходит потому, что когда у самцов есть возможность завести потомство с несколькими самками, каждая из которых тоже может спариться с другими самцами, наилучшей стратегией самца будет эгоистически использовать ресурсы каждого из партнёров для выгоды своих собственных отпрысков. Подобные конфликты между родителями и детьми и матерями и отцами за вклад родительских ресурсов – потенциально важная, но малоисследованная область эволюции негенетического наследования.

Из всех бесчисленных факторов, составляющих окружение животного, особенно важным для приспособленности, здоровья и многих других функций является диета. Неудивительно, что диета также имеет серьёзное влияние на последующие поколения. Мой коллега изучал влияние диеты у прекрасных мушек семейства neriidae под названием Telostylinus angusticollis, размножающихся на гниющей коре деревьев на восточном побережье Австралии. Самцы мушек удивительно разнообразны: в типичном скоплении на стволе дерева можно обнаружить монстров по 2 см длиной наряду с пятимиллиметровыми карликами. Однако, когда мух выращивают на стандартной личиночной диете в лабораториях, все взрослые самцы оказываются очень схожими по размеру, что говорит о том, что разнообразие в дикой природе проистекает из окружения, а не из генетики; иначе говоря, личинки, которым повезло встретить богатую питательными веществами еду, вырастают в крупных взрослых особей, а те, кому еды не досталось, оказываются мелкими.

Несмотря на отсутствие «свадебных подарков» или других общепринятых форм родительских вкладов, самцы мухи Telostylinus angusticollis, получившие достаточное количество питательных веществ в стадии личинки, производят более крупное потомство. На фото два самца дерутся за самку, спаривающуюся с самцом справа.

Но передаются ли какие-то из этих значительных отличий в фенотипе самцов, вызванных окружением, через поколения? Чтобы выяснить это, мы вызвали отличия в размере тел самцов, выкармливая некоторых из них богатой питательными веществами пищей, а их родственников – бедной.

В результате появились крупные и мелкие братики, которых мы затем спаривали с самками, вскормленными совершенно одинаковой едой. Измерив потомство, мы обнаружили, что крупные самцы произвели более крупных отпрысков, чем их более мелкие братья, а последующие исследования показали, что этот негенетический родительский эффект, вероятно, управляется веществами, передающимися в семенной жидкости [Bonduriansky, R. & Head, M. Maternal and paternal condition effects on offspring phenotype in Telostylinus angusticollis (Diptera: Neriidae). Journal of Evolutionary Biology 20, 2379-2388 (2007); Crean, A.J. Kopps, A.M., & Bonduriansky, R. Revisiting telegony: Offspring inherit an acquired characteristic of their mother’s previous mate. Ecology Letters 17, 1545-1552 (2014)]. Однако, поскольку передаваемый T. angusticollis эякулят по размеру крохотный, на порядки меньше, чем типичный эякулят, содержащий питательные вещества, который передают самцы некоторых насекомых, в данном случае, судя по всему, питательные вещества от самцов к самкам или к их потомству в этом процессе не передаются.

Недавно мы обнаружили, что подобные эффекты могут проявляться и у потомства, зачатого другими самцами [Crean, A.J. Kopps, A.M., & Bonduriansky, R. Revisiting telegony: Offspring inherit an acquired characteristic of their mother’s previous mate. Ecology Letters 17, 1545-1552 (2014)]. Анджела Крин получила крупных и мелких самцов так же, как было описано ранее, а затем спарила каждую из самок с обоими типами самцов. Первое спаривание происходило, когда яйца самки были недоразвившимися, а второе – через две недели, после того, как яйца развились и получили непроницаемую оболочку. Вскоре после второго спаривания самки отложили яйца, и потомство было собрано для изучения генотипа и определения отцовства. Поскольку яйца мушек могут быть оплодотворены только в зрелом состоянии (когда сперма входит через специальное отверстие в скорлупе), а самки редко хранят сперму по две недели, мы не были удивлены, когда почти все отпрыски оказались детьми самцов, спаривавшихся с самками во втором подходе.

Но, что интересно, мы обнаружили, что на размер тел детей влияла личиночная диета первого партнёра их матерей. То есть, отпрыски были крупнее, когда первый партнёр их матери хорошо питался, будучи личинкой, даже несмотря на то, что этот самец не был их отцом. В отдельном эксперименте мы исключили возможность того, что самки регулировали свой вклад в яйца на основании зрительной или феромонной оценки первого самца, что привело нас к заключению о том, что молекулы семенной жидкости первого самца были поглощены неразвитыми яйцами самки (или, например, каким-то образом заставили самок изменить свой вклад в развитие яиц), и таким образом повлияли на развитие эмбрионов, оплодотворённых вторым самцом. Такие неродительские межпоколенческие эффекты (Август Вайсман назвал их "телегонией") широко обсуждались в научной литературе до появления Менделевской генетики, но ранние их свидетельства были совершенно неубедительны. Наша работа даёт первое современное подтверждение возможности наличия таких эффектов [A telegony-like effect has now also been reported in Drosophila. See: Garcia-Gonzalez, F. & Dowling, D.K. Transgenerational effects of sexual interactions and sexual conflict: non-sires boost the fecundity of females in the following generation. Biology Letters 11 (2015)]. Хотя телегония выходит за пределы наследственности в обычном смысле «вертикальной» (родители-дети) передачи свойств, она ярко иллюстрирует потенциал негенетического наследования, нарушающий предположения Менделя. Имеется множество свидетельств того, что и у млекопитающих диета родителей влияет на развитие детей. Экспериментальные исследования влияния диеты у крыс – в особенности ограничение поступления ключевых питательных веществ, таких, как протеина – начались в первой половине XX века с целью изучения последствий недоедания для здоровья. В 1960-х исследователи с интересом обнаружили, что самки крыс, сидевшие на диете с низким содержанием белка во время беременности, производили детей и внуков, которые были болезненными, тощими, имели относительно мелкий мозг с уменьшенным количеством нейронов, плохо показывали себя в тестах на интеллект и память. В последние годы исследователи, используя в качестве экспериментальных моделей мышей и крыс, обратились к попыткам понять влияние чрезмерной или несбалансированной диеты, пытаясь разобраться в эпидемии ожирения среди людей, и сейчас уже установлено, что как диета матери, так и диета отца может различным образом влиять на развитие и здоровье детей. Некоторые из этих эффектов происходят через эпигенетическое перепрограммирование стволовых клеток зародыша в утробе. К примеру у крыс диета матерей с высоким содержанием жира уменьшает количество гемопоэтических стволовых клеток (гемоцитобластов), порождающих кровяные тельца, а диета, обогащённая метил-поставляющими препаратами увеличивает количество нейронных стволовых клеток у зародышей [Kamimae-Lanning, A.N., et al. Maternal high-fat diet and obesity compromise fetal hematopoiesis. Molecular Metabolism 4, 25-38 (2015); Amarger, V., et al. Protein content and methyl donors in maternal diet interact to influence the proliferation rate and cell fate of neural stem cells in rat hippocampus. Nutrients 6, 4200-4217 (2014)]. У крыс диета с высоким содержанием жира уменьшает выработку инсулина и переносимость глюкозы у их дочерей [Ng, S.F., et al. Chronic high-fat diet in fathers programs ?-cell dysfunction in female rat offspring. Nature 467, 963-966 (2010)]. Получены свидетельства подобных эффектов и у людей. Если попытаться оценить текущее состояние знаний в области расширенной наследственности, на ум приходят состояние генетики в 1920-х или молекулярной биологии в 1950-х. Нам известно достаточно для того, чтобы оценить глубину нашей невежественности, и распознать лежащие впереди трудности. Но одно уже ясно совершенно точно – гальтонианские предположения, формировавшие эмпирические и теоретические исследования в течение почти ста лет, нарушаются во множестве контекстов, а это значит, что биологи предстоят интересные времена. Эмпирические исследователи будут много лет заняты изучением механизмов негенетического наследования, наблюдением их экологического влияния, и установлением их эволюционных последствий. Эта работа потребует разработки новых инструментов и планирования гениальных экспериментов. У теоретиков будет настолько же важная задача по уточнению идей и выдаче предсказаний. На практическом уровне, для медицины и здравоохранения, сейчас ясно, что нам не обязательно быть «пассивными передатчиками полученной нами природы», поскольку наш жизненный опыт играет нетривиальную роль в формировании наследственной «природы», которую мы передаём нашим детям. Рассел Бондуриански – профессор эволюционной биологии Университета Нового Южного Уэльса в Австралии. Трой Дэй – профессор департамента математики и статистики и департамента биологии в Университете Квинс в Канаде. Отрывок из книги «Расширенное наследование: новое понимание наследственности и эволюции» (Extended Heredity: A New Understanding of Inheritance and Evolution by Russell Bonduriansky and Troy Day)