Самцы зебровых амадин слушают других самцов, а самки — только супруга

Рис. 1. Зебровые амадины — самка (слева) и самец — объекты обсуждаемого исследования. Фото с сайта efinch.com

Самцы певчих птицы используют пение, чтобы привлечь самку. Обычно предполагается, что песня ухажера одновременно отпугивает других самцов, и таким образом самец монополизирует свое право на спаривание с избранницей. Но у многих стайных птиц — как, например, у зебровых амадин — самцы исполняют те же песни и при ухаживании, и при налаживании социальных контактов с другими членами стаи. Как им удается совместить общественный образ жизни и моногамию? Ведь самка постоянно со всех сторон оказывается окружена песнями потенциальных партнеров для спаривания. Новое исследование обнаружило, что мозг самок и самцов зебровых амадин реагирует на песни сородичей неодинаково: самцы демонстрируют высокую мотивацию к знакомству с новыми самцами, в то время как самки к этим сигналам почти равнодушны и проявляют интерес лишь к пению избранных самцов, с которыми они поддерживают моногамные отношения.

Многие стайные певчие птицы формируют долговременно сохраняющиеся моногамные пары. Сочетание стайного образа жизни и моногамии теоретически требует наличия двух разных типов сигналов: слабоселективного сигнала, стимулирующего особей собираться в большие группы, и высокоселективного сигнала, позволяющего проявлять избирательность в отношении брачного партнера. Однако у многих певчих птиц как социальные, так и брачные связи подкрепляются посредством видоспецифичных песен. Например, такая ситуация характерна для зебровых амадин, которые уже давно стали одним из излюбленных объектов для ученых-этологов. У зебровых амадин поют только самцы, причем схожие песни исполняются при ухаживании за самками и вне контекста брачного поведения. Наблюдается и учительское поведение: самцы-подростки обучаются пению у более опытных самцов, стараясь повторить услышанные мотивы.

Поведение птиц, брачное и социальное, регулируется посредством межнейронных коммуникаций в головном мозге, опосредованных различными нейромедиаторами, среди которых дофамину отводится особая роль. Дофамин вырабатывается специализированными нейронами, локализованными в ядрах среднего и переднего мозга, а воспринимается при помощи дофаминовых рецепторов, наибольшая концентрация которых отмечается в полосатом теле (стриатуме). Дофаминергические нейронные сети формируют так называемую «систему вознаграждения» мозга, регулирующую мотивационную активность всех животных, как позвоночных, так и беспозвоночных, включая, конечно, и человека. Именно благодаря этой системе мы ощущаем удовольствие и радость в ответ на удовлетворение тех или иных потребностей — будь то успешное завершение работы, встреча с любимым человеком или просто возможность хорошенько выспаться. Дофаминергическая система может даже помочь нам стерпеть некоторые неприятные обстоятельства, если это необходимо для достижения желанной цели. В то же время дофаминергические нейроны также участвуют в регуляции мышечной активности. Недостаточность дофамина или его рецепторов при некоторых нейрологических заболеваниях может выражаться в апатии (как при депрессии) и нарушении мышечного тонуса (как при болезни Паркинсона).

Таким образом, система вознаграждения мозга призвана формировать поведение животного, подкрепляя стратегически правильные поведенческие реакции. Контекст, в котором наблюдается передача дофаминовых сигналов, может быть предопределен генетически и выработан в процессе дарвиновской эволюции (в этом случае мы говорим о безусловных рефлексах и инстинктах), а может зависеть от индивидуального опыта и обучения конкретной особи (тогда речь идет об условно-рефлекторном поведении).

Вернемся к зебровым амадинам. Более ранние исследования позволили установить, что дофамин выделяется в синапсах нейронов полосатого тела у самцов во время пения в контексте обучения (см., например, статьи V. Gadagkar et al., 2016. Dopamine neurons encode performance error in singing birds и L. A. Hoffmann et al., 2016. Dopaminergic contributions to vocal learning). В то же время никто ранее не изучал, что происходит в дофаминергической системе у тех птиц, которые не исполняют, а слушают песню другой особи. Авторы обсуждаемой работы предположили, что такие эксперименты помогут разобраться в вопросе, с которого мы начинали: как амадинам удается совмещать стайный образ жизни с моногамией. Они использовали два взаимодополняющих методических подхода, причем оба опирались на современное оборудование, позволяющее получать очень точные и объективные результаты. Первый подход — использование позитронно-эмиссионной томографии (ПЭТ) — позволил заглянуть в мозг птиц и непосредственно фиксировать передачу сигналов между нейронами. Второй подход заключался в фиксации поведенческих реакций птиц в специально оборудованной клетке.

В экспериментах приняли участие 11 «холостых» самцов, 9 «холостых» самок и 8 «замужних» самок, которые до участия в эксперименте уже успели произвести несколько выводков от своего постоянного партнера. Все птицы постоянно содержались в большом вольере. Они жили в обществе сородичей, как они и живут всегда в природе. Изоляция птиц требовалась лишь на небольшое время для экспериментов. Во время проведения экспериментов ни одна птица не пострадала: проводимые процедуры не были травматичными для животных, что, в частности, позволило провести серии экспериментов с каждой особью и сравнивать индивидуальные реакции подопытных птиц в том или ином контексте (а не усредненные по независимым выборкам), а также проверить воспроизводимость демонстрируемых реакций.

Суть метода ПЭТ сводится к введению в организм молекул, меченных позитрон-излучающими радиоизотопами. Эти молекулы накапливаются в определенных зонах живого организма, и их локализация затем может быть установлена при помощи ПЭТ-сканера. Позитроны аннигилируют с электронами рядом расположенных атомов, производя при этом гамма-излучение, которое и улавливается сканером. В описываемой работе в качестве таких меченых молекул использовался раклоприд (raclopride), меченный изотопом ¹¹C. Раклоприд — это соединение, селективно связывающееся с дофаминовым рецептором D2.

Эксперимент проводился по схеме, показанной на рис. 2. Подопытным птицам (это были холостые самцы или самки) в брюшную полость вводили меченый раклоприд, а затем на протяжении 20 минут птица находилась либо просто в тишине, либо слушала запись песен незнакомых самцов. Вся запись была составлена из множества отрывков длительностью по 15 секунд, исполняемых разными самцами в разных контекстах (включая ухаживание или иные социальные взаимодействия). После этого птицам проводили мягкую общую анестезию и сканировали их мозг.

Рис. 2. Схема эксперимента по анализу активности дофаминовых сигналов в мозге птиц методом позитронно-эмиссионной томографии. Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife Sciences

Поскольку раклоприд конкурирует с дофамином за связывание с соответствующими рецепторами, то чем выше уровень дофаминового сигнала, тем ниже содержание аккумулированных молекул раклоприда. В этой серии экспериментов выяснилось следующее:
    1) основная доля раклоприда аккумулировалась в полосатом теле, что вполне ожидаемо исходя из того, что мы знаем об анатомии мозга: именно в этой области располагается большая часть нейронов, чувствительных к дофамину;
    2) у самцов, которые на протяжении 20 минут, предшествовавших сканированию, прослушивали пение других амадин, уровень дофаминового сигнала оказался повышен по сравнению с самцами, проведшими это же время в тишине (разница составила 29%);
    3) у самок достоверных различий между группой, прослушивающей или не прослушивающей те же самые записи, не выявлялось — пение незнакомых самцов, кажется, оставило их совершенно равнодушными (полученные графики показаны на рис. 3).

Этот результат на первый взгляд выглядит обескураживающим: разве не должны в первую очередь именно самки проявлять заинтересованность и реагировать на пение самцов?

Рис. 3. Результаты эксперимента по анализу активности дофаминовых сигналов в мозге птиц методом позитронно-эмиссионной томографии. Каждый кружок на двух левых графиках показывает количество связанного раклоприда у исследованных птиц после прослушивания песен (song) и после нахождения в тишине (silence). Видно, что у самцов (левый график) количество связанного раклоприда при прослушивании записи пения ниже, чем в тишине, а у самок уровень сигнала практически неразличим при тех же условиях. Справа показана обобщающая статистика различий в реакции на прослушивание песни по сравнению с нахождением в тишине у самцов и у самок. Прямоугольники отображают результаты, укладывающиеся в 25–75-й процентили, горизонтальная черта соответствует медиане. Как видно, различия в реакции между полами статистически достоверны (p < 0,05). Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife Sciences

Для объяснения были выдвинуты три предположения, которые нужно было проверить. Первое — дело может быть в двигательных реакциях, различающихся между особями разного пола (ведь, как уже было сказано выше, дофаминовые сигналы участвуют, в том числе, в контроле мышечных сокращений). Однако дополнительная серия экспериментов не выявила различий в поведении самцов и самок при прослушивании записей: оба пола, слыша пение сородичей, стали несколько чаще вращать головой, другие же специфические двигательные реакции отмечены не были (фиксировались полеты, встряхивания и пр.), ни одна из птиц в течение 20 минут эксперимента не пыталась петь. Второе предположение было о различии анатомии полосатого тела мозга самцов и самок. Это предположение при тщательной проверке также не подтвердилось. Третье предположение — что речь идет всё же именно о различной мотивации самцов и самок, возникающей (или не возникающей) в ответ на прослушивание пения незнакомых сородичей и по-разному подкрепляемой у самцов и у самок дофаминовой системой вознаграждения.

Для проверки правильности последней гипотезы была проведена следующая серия экспериментов, нацеленная на анализ собственно поведения и мотивации животных. Птицы в одиночку помещались в закрытую клетку, в одной из стенок которой располагалось небольшое прозрачное окошко. Сидя на жердочке около этого окошка птица могла наблюдать видеозапись с самцом зебровой амадины. Такой «киносеанс» длился 20 минут и либо сопровождался аудиозаписью (той же, что и в первой серии экспериментов), либо проходил беззвучно. Другая жердочка располагалась далеко от окошка, так что оттуда кино было не очень хорошо видно и слышно. Нужно было выяснить, насколько высокий интерес будут проявлять птицы к немому или озвученному кино, то есть сколько времени они будут проводить поближе к окошку. Чтобы результат был еще более очевидным, клетку оснастили автоматическим ветродувом, который время от времени неожиданно устраивал «порывы ветра» (умеренно неприятные для птиц) как раз в той зоне, откуда лучше всего было видно кино. Инфракрасный сенсор при этом фиксировал, улетела ли птица после такого обдувания или осталась у окошка. В конечном счете заинтересованность птиц измеряли числом обдуваний, которые животное проигнорировало, предпочитая остаться около окна (схема установки изображена на рис. 4). В эксперименте принимали участие всё те же холостые самцы и холостые самки, что и в первой серии экспериментов. Для каждой птицы было проведено 20 киносеансов (ежедневно по 2 киносеанса в течение 10 дней), причем немое и озвученное кино чередовалось в случайном порядке.

Рис. 4. Схема эксперимента по анализу поведения и мотивации птиц при предъявлении видео- и аудиозаписи с использованием дополнительного раздражителя (потока воздуха). Детектор инфракрасного излучения позволяет зарегистрировать реакцию птицы на поток воздуха: остается ли она на жердочке около окна или улетает. Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife Sciences

Для начала было отмечено, что проигрывание кино действительно в той или иной мере привлекало всех птиц к окошку, птицы проводили на жердочке около окна больше времени при показе видеозаписи, чем если демонстрации не было. Однако, как и в первой серии экспериментов, самки не проявили особого интереса к прослушиванию песен незнакомых самцов: после «порыва ветра» они обычно сразу улетали с места наблюдения как в случае немого, так и в случае озвученного кино. А самцы, между тем, были готовы терпеть гораздо больше «порывов ветра», если им демонстрировали озвученное кино (верхний левый график на рис. 5), выдавая, таким образом, повышенную заинтересованность в этих условиях. В то же время самцы становились столь же безразличны к пению других птиц, как и самки, если им за 30 минут до эксперимента вводили блокатор рецепторов к дофамину 2 типа (верхний правый график на рис. 5).

Рис. 5. Результаты эксперимента по регистрации поведения птиц при предъявлении видео и аудиозаписи с использованием дополнительного раздражителя (поток воздуха — air puff). Сверху показаны графики, полученные для «холостых» (non-mated) самцов и самок в условиях просмотра немого или озвученного кино (левый график), а также без введения или при введении блокатора рецепторов дофамина L-741,626 (правый график). Внизу показаны результаты регистрации поведения «замужних» (mated) самок при просмотре видео в сопровождении аудиозаписи посторонних самцов или «супругов». На всех графиках каждая пара или серия кружков, соединенных друг с другом линиями, соответствуют одной и той же особи, прошедшей испытание в разных условиях эксперимента. Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife Sciences

Надо полагать, что едва ли самки зебровых амадин могут быть совершенно безразличны к пению самцов, ведь тогда их брачные песни вовсе не имели бы никакого смысла. Авторы предположили, что всё дело в повышенной степени избирательности, проявляемой самками в отношении пения других особей. Чтобы проверить это предположение, дополнительная серия экспериментов была проведена с замужними самками, которые недавно вывели птенцов и затем на протяжении 30 дней были разлучены со своими «супругами». Оказалось, что эти самки при проигрывании им киносеансов, озвученных записями пения посторонних самцов, демонстрировали такое же равнодушное поведение, как и их незамужние подружки, но если проигрывалась запись пения их законных «супругов», то их реакция менялась, они проявляли выраженную мотивацию, оставаясь у окошка подольше, несмотря на неприятные «порывы ветра» (нижний график на рис. 5). В экспериментах с ПЭТ-анализом различия в аккумуляции меченного раклоприда при прослушивании песен посторонних самцов или собственного «супруга» составили около 12% (то есть дофаминововая система активизировалась сильнее при прослушивании записи «супруга»). Авторы отмечают, что это небольшая разница, но нужно учитывать, что ПЭТ с использованием раклоприда измеряет только связывание дофамина с рецепторами второго типа, а между тем у птиц имеется целых пять типов рецепторов этого нейромедиатора (хотя именно второй тип рецепторов по сегодняшним представлениям наиболее значим в дофаминовой системе вознаграждения). Итоги этой серии экспериментов показаны на рис. 6.

Рис. 6. Результаты ПЭТ при прослушивании «замужними» самками записей пения посторонних самцов и собственных супругов. Различия не слишком велики (и даже не во всех случаях действительно имеют место), однако для совокупности особей в выборке они статистически достоверны. Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife Sciences

Так как же сложилась такая неожиданная картина? Здесь предлагается следующий эволюционный сценарий. Допустим, для предкового вида была характерна моногамия в сочетании с территориальным поведением, при котором конспецифики вызывают у самца реакцию агрессии, и пение тогда выполняет двойную роль: оно служит в качестве сигнала для привлечения самки и, вместе с тем, для отпугивания самцов-пришельцев. Если на определенном этапе истории вида отбор благоприятствует переходу к стайному образу жизни, это может быть возможно при повышении толерантности самцов к демонстрациям других самцов, однако для того, чтобы при этом сохранилась моногамия, самки одновременно должны приобретать более высокую избирательность в отношении привлекающих демонстраций. Авторы отмечают, что окончательно подтвердить верность этого сценария и оценить его универсальность можно будет после проведения аналогичных исследований на других видах птиц, демонстрирующих разные схемы социальной организации и брачного поведения.

Предложенная тема весьма интригует в том числе и по по той причине, что мы, люди, тоже сочетаем высокую социальность с моногамией (по крайней мере, это принято в большинстве культур). Интересно, насколько общими могут быть действующие механизмы. Но, пожалуй, даже касательно амадин предложенное исследование оставляет много неясного. Во-первых, остается загадкой, чем поддерживается моногамия у самцов? Наверное, это тоже какая-то особая избирательность, но уже не в отношении песен (самки ведь вовсе не поют), а каких-то иных индивидуальных признаков. Во-вторых, непонятно, что же тогда поддерживает социальное поведение самок, если песни сородичей им безразличны? А если есть другой механизм, который работает и для самок, и для самцов, то как иначе можно интерпретировать повышенный интерес самцов к пению других самцов? И наконец, было бы очень любопытно выяснить, в какой момент и по каким причинам самка, безразличная к пению самцов вообще, начинает проявлять живой интерес к песням ее единственного избранника? Возникает ли этот интерес одномоментно в период ухаживания или нарастает по мере увеличения возраста брака?

Источник: Kirill Tokarev, Julia Hyland Bruno, Iva Ljubi?i?, Paresh J. Kothari, Santosh A. Helekar, Ofer Tchernichovski, Henning U. Voss. Sexual dimorphism in striatal dopaminergic responses promotes monogamy in social songbirds // eLife Sciences. 2017. DOI: 10.7554/eLife.25819.

Татьяна Романовская

Источник: elementy.ru

Комментарии: