В ходе эволюционного эксперимента удалось получить генералистов при симпатрическом видообразовании

Фактические наблюдения свидетельствуют о широком распространении видообразования без географической изоляции (так называемая симпатрия), однако объяснить, как это происходит, не так-то просто. Нужны модельные эксперименты с анализом фенотипических вариаций и расшифровкой лежащих в их основе генетических изменений. Таких экспериментов пока чрезвычайно мало, поэтому их результаты исключительно важны. Европейские эволюционисты провели эксперимент на дрожжах, в котором адаптация проходила на фоне постоянного притока чужеродных генов, то есть без географической изоляции. Они пришли к выводу, что в условиях высокого уровня генетического обмена отбор разводит части популяции по разным экологическим нишам не менее эффективно, чем при полной географической изоляции. При этом обмен генами способствует появлению не только экологических специалистов, но и экологических генералистов. Но если специализация фокусируется на разных областях общей популяционной изменчивости, то генерализация предполагает ввод в оборот новых мутаций. Пока не известно, насколько общий характер имеют эти выводы, насколько они приложимы к другим объектам и другим отбираемым признакам. Но так или иначе, именно такие эксперименты необходимы для заполнения пробелов в эволюционной теории.

В последнее десятилетие в эволюционной биологии появился ряд экспериментальных работ, моделирующих процессы видообразования (см., например, новости Новые результаты долгосрочного эволюционного эксперимента: приспособленность подопытных бактерий продолжает расти, «Элементы», 23.12.2013; В долгосрочном эксперименте Ричарда Ленски из одинаковых бактерий сформировались полиморфные сообщества, «Элементы», 23.10.2017; Эволюционный эксперимент показал, где и как появляются наиболее приспособленные особи, «Элементы», 13.09.2016).

Разумеется, модель всегда упрощает природный процесс, тем более такой сложный, как видообразование. Однако без подтверждающих экспериментов с контролируемыми параметрами даже самые разумные рассуждения навсегда останутся гипотезами. Отдельные наблюдения, конечно, помогают продвинуть гипотезу в разряд правил и законов, однако и к ним желательно присовокупить эксперименты. Все это в полной мере относится к процессу видообразования. Теорий здесь хватает, фактов предостаточно, но экспериментов пока маловато. В частности, практически отсутствуют эксперименты, демонстрирующие процесс симпатрического видообразования, при котором виды — целые букеты видов — формируются на единой территории, не разделенной никакими пространственными барьерами. Вспомним, например, байкальских гаммарид (см. В. В. Тахтеев, 2000. Очерки о бокоплавах озера Байкал: Систематика, сравнительная экология, эволюция) или цихлид крупных африканских озер (Адаптивная радиация цихлид озера Танганьика началась почти сразу после его образования, «Элементы», 30.11.2020). Без экспериментов пока не очень ясно, как могут возникать разные виды, если между частями популяции продолжается обмен генами.

Новый эволюционный эксперимент представляет собой смелую попытку смоделировать процесс адаптации в условиях обмена генами. Он проводился европейскими специалистами на базе биологического факультета Мюнхенского университета. Модельным объектом были выбраны дробянковые дрожжи Schizosaccharomyces pombe. Эти дрожжи используются в традиционном пивоварении, так что их жизненный цикл и генетика неплохо изучены, а, кроме того, были получены удобные штаммы разных цветов — белые, розовые и малиновые.

Для обсуждаемой работы исследователи взяли розовые и малиновые штаммы, цвет помог контролировать спаривание нужных пар из разных линий. Также оказалось важно уметь в требуемое время включать и выключать переход от вегетативного размножения клеток к половому размножению (роль триггера играет голодание и определенные химические вещества). Без этих знаний выполнить данный эксперимент не удалось бы. Эксперименты на дрожжах удобны еще и возможностью работать с большими популяциями, иначе неизбежно помешал бы эффект дрейфа генов в группах с малой численностью. В небольших группах частоты разных аллелей меняются не только и не столько под действием отбора, сколько в силу случайных потерь полезных и бесполезных генетических вариантов.

Эксперимент имитировал адаптацию по двум направлениям. Одна половина должна была приспособиться быстро оседать на дно в жидкой среде (донная группа), а другая — оседать медленно или вообще не оседать (поверхностная группа). Очевидно, для получения быстро оседающих клеток нужно отбирать для размножения те, которые оседают в первую очередь, а для получения медленно оседающих отбирать нужно те, которые остались у поверхности. Так ученые и делали. В результате после 50 раундов вегетативного и полового деления популяции действительно накопили соответствующую изменчивость для донного или поверхностного типов.

Но если бы они на этом остановились, то это был бы тривиальный эксперимент, таких много. Нетривиальным его делает смоделированная возможность обмена генами. Решено было после прохождения донного и поверхностного отбора и накопления изменчивости, способствующей двум типам осаждения, наложить на получившиеся популяции различные варианты миграций. Было предусмотрено четыре варианта. Первый — аллопартическое видообразование — полная изоляция частей популяции, при которой обмен генами между ними отсутствует. Второй вариант — парапатрическое видообразование — между субпопуляциями допускается частичный обмен генами. Третью возможность дает раздельная репродукция — как вегетативная, так и половая, — то есть репродуктивная изоляция, но с равными правами потомков на территорию. Этот вариант похож, например, на ситуацию, в которой насекомые, которые спариваются непосредственно на месте кормления, а после могут перемещаться в широких границах и откладывать яйца. Авторы назвали его локальным спариванием. И последний, четвертый вариант — симпатрия, при которой части популяции не разделены географически (хотя могут на одной и той же территории занимать разные экологические ниши), а обмен генами между ними не ограничен.

Иными словами, после того, как популяции дрожжей сколько-то адаптировались к донному и поверхностному осаждению, ученые начали следующий этап экспериментов — уже с разными вариантами обмена генами.

Аллопатрию смоделировали, просто исключив дополнительные операции по смешению донных и поверхностных клеток. Парапатрию смоделировали, добавляя в ходе циклов вегетативного размножения 5% донных клеток в поверхностную группу и 5% поверхностных клеток в донную группу. Скрещивание происходило внутри групп. Локальное скрещивание предполагало раздельный вегетативный рост и раздельное скрещивание, однако после скрещивания донные и поверхностные споры смешивались в равной пропорции, давая начало новой сессии вегетативного и полового размножения. Циклов с миграциями было 53 — это около 800 клеточных делений.

Схема эксперимента по адаптации донных (Вottom) и поверхностных (Top) групп дрожжей в условиях различной степени их изолированности. Варианты изоляции, моделирующие четыре типа видообразования: аллопатрия (Allopatry) — полная изоляция, парапатрия (Parapatry) — перенос 5% дрожжей из каждой группы во вторую в ходе вегетативных циклов; локальное скрещивание (Local Mating) происходило при равном заселении пространства спорами; симпатрия (Sympatry) — равное смешение групп при спаривании (репродуктивная изоляция отсутствует). Рисунок из сопроводительных материалов к обсуждаемой статье в Nature Ecology & Evolution

После прохождения дрожжами всех этих циклов ученые рассмотрели параметры приспособленности в получившихся донных и поверхностных группах (по 22 повтора в каждой группе). Эти параметры включали скорость роста вегетативных клеток и эффективность полового размножения (число спор и их проросших потомков), когда действует либо «донный», либо «поверхностный» отбор. Для этого скорость деления вегетативных клеток и число проросших спор в получившихся группах сравнивали с выбранной стандартной популяцией. Стандартные и экспериментальные клетки смешивали в определенной пропорции и культивировали, подсчитывая потомков представителей обеих популяций. Клетки стандартной популяции экспрессировали зеленый флуоресцентный белок, что давало возможность отличить клетки двух популяций в смеси. Таким образом, для каждой линии (повтора) из каждой субпопуляции (донной и поверхностной) были получены показатели приспособленности, основанные на скорости роста клеток. Ориентировались, естественно, на усредненные величины.

В результате этой кропотливой и трудоемкой работы ученые получили результаты, позволяющие понять, как миграция (то есть обмен генами) изменила приспособленность популяций. Причем изменения были рассмотрены и на уровне фенотипов (скорости роста клеток в разных условиях), и на уровне генетических вариаций.

Скорость вегетативного роста увеличилась не сильно и, в основном, в поверхностных линиях. В аллопатрической популяции при этом снизилась эффективность полового размножения. Но в симпатрической популяции эффективность полового размножения оказалась высокой как в донной, так и в поверхностной группах.

Затем ученые проверили приспособленность (скорость роста) клеток в своих и в чужих условиях: взяли донную группу, культивировали ее, сколько положено, а затем отобрали из нее клетки с поверхности, как это делали для поверхностной группы, и наоборот, взяли клетки с поверхности, прокультивировали их и отобрали клетки со дна, как это делали с донной группой. Скорость роста отобранных таким перекрестным образом клеток послужила мерой специализации. Если донные клетки, собранные с поверхности, растут хуже собранных у дна, то это признак специализации, если также или лучше — то это признак генерализованной приспособленности (см. Генералисты и специалисты). Аллопатрический вариант, как можно было ожидать, показал наличие некоторой специализации, особенно у поверхностной группы. Парапатрия и локальное скрещивание стерли всякие различия по этому признаку. А вот симпатрия способствовала формированию генерализованных адаптаций у донной группы. Эти адаптации позволили донной группе перегнать поверхностную по скорости роста и при донном, и при поверхностном отборе. Такого результата, если говорить о фенотипических признаках, ученые никак не ожидали. Теоретически, чем выше уровень обмена генами между субпопуляциями, тем меньше между ними предполагаемая разница, здесь же получилось наоборот.

Оценки приспособленности получившихся донных и поверхностных групп (усреднение по 64 линиям). Слева направо: скорость вегетативного роста; число спор и эффективность их прорастания определяют интегральный показатель эффективности полового размножения; скорость роста клеток, отобранных со дна; скорость роста клеток, отобранных у поверхности. По вертикальной оси дано отношение соответствующих показателей до отбора с миграциями и после него (поэтому значения больше 1 указывают на повышение приспособленности по данному параметру, а значения меньше 1 — на снижение приспособленности). Allo — аллопатрия, Para — парапатрия, LM — локальное скрещивание, Sym — симпатрия. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution

Как шло формирование специалистов при аллопатрии и генералистов при симпатрии? Чтобы ответить на этот вопрос, пришлось заняться прочтением геномов экспериментальных популяций. Выяснилось, что при аллопатрии специализация идет за счет разделения исходной изменчивости на две четкие группы, одни аллели больше подходят для донной группы, другие помогают адаптироваться поверхностной группе. Остальные три варианта миграций сместили изменчивость к донной аллопатрической группе, тогда как поверхностная изменчивость не выделилась в отдельный кластер. Это особенно хорошо видно в симпатрическом варианте.

Основная изменчивость при разных типах обмена генами. Она подсчитана на основе частот аллелей, различающихся в донной (B) и поверхностной (T) группах. При аллопатрии изменчивость разделилась на два кластера, в остальных случаях такая кластеризация не заметна. На каждом графике для сравнения показана изменчивость при аллопатрии. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution

Можно было бы подумать, что при симпатрии происходит отбор изменчивости, свойственный донным генералистам, а «поверхностная» изменчивость утрачивается. Однако авторы работы утверждают, что это не так. При симпатрии сосуществуют донные генералисты и поверхностные специалисты. Поверхностные переигрывают донных в скорости вегетативного роста, поэтому в том или ином виде оба типа присутствуют в популяции. Со временем между ними накапливаются генетические различия, в результате генетическая разница между симпатрическими донной и поверхностной группами оказывается самой высокой. Именно такой результат показал подсчет попарных генетических различий внутри групп и между группами при симпатрии. При этом в донной симпатрической группе по сравнению с аллопатрическим аналогом оказалось заметно больше новых, хоть и редких, полиморфизмов.

Напомню о еще одном эксперименте с симпатрией и аллопатрией, оставшимся незамеченным европейскими эволюционистами, но знакомым российским биологам (подробности можно прочитать в статье Влияние пространственной гетерогенности среды на адаптацию Drosophila melanogaster к неблагоприятным кормовым субстратам: результаты эволюционного эксперимента). В этом эксперименте мушки дрозофилы адаптировались к двум малоподходящим кормам — крахмальному и сильно соленому. Один вариант опыта предусматривал полную изоляцию двух популяций, второй вариант позволял популяциям смешиваться (между популяционными боксами была оставлена небольшая лазейка). После полутора лет адаптации были измерены разные показатели приспособленности двух аллопатрических и двух симпатрических популяций. Судя по ним, в симпатрических популяциях приспособленность оказалась выше, чем в аллопатрических. При этом обе симпатрические популяции проявили себя лучше на перекрестных (не своих) кормах, то есть адаптировались за счет генерализованной приспособленности. В экспериментах с дрожжами выводы получились похожими.

К сожалению, генетических анализов в экспериментах с мухами не проводилось, поэтому невозможно понять, как шла адаптация к новому корму — похоже на то, что было выявлено в обсуждаемой работе с дрожжами, или как-то иначе. Тем не менее, нечто общее просматривается — формирование генерализованной приспособленности при симпатрии и специализации при аллопатрии. Пока не понятно, насколько общей является данная закономерность, так как экспериментов на эту тему до обидного мало (хотя теперь имеются уже два эксперимента с симпатрией).

Источник: Sergio Tusso, Bart P. S. Nieuwenhuis, Bernadette Weissensteiner, Simone Immler and Jochen B. W. Wolf. Experimental evolution of adaptive divergence under varying degrees of gene flow // Nature Ecology & Evolution. 2021. DOI: 10.1038/s41559-020-01363-2.

Елена Наймарк